Inledning

Förändringar i miljö temperaturregimer utgör potentiellt allvarliga problem för ektoterma organismer. Deras kroppstemperaturer fluktuerar med omgivningstemperaturer och hastigheterna för de flesta biokemiska reaktioner och biologiska processer ökar ungefär exponentiellt med temperaturen. Så att temperatur förändras bokstavligen förändrar livstakten.

Andelen ontogenetisk tillväxt och utveckling är inte undantag. Ektotermiska djur utvecklas snabbare vid varmare temperaturer och mognar vanligtvis vid mindre kroppsstorlekar – så mycket som 20 procent mindre för en temperaturökning på 10 ° C. Detta fenomen har kallats ”temperaturstorleksregeln” (TSR). Liksom de flesta biologiska ”regler” finns det dock undantag, inklusive väldokumenterade fall av omvänd TSR, där de mogna kroppsstorlekarna är större vid högre temperaturer. Olika sammanställningar ger cirka 15 procent (13–17%) av omvänd TSR-fall.

Här utvecklar vi en enkel modell för effekterna av temperatur på ontogenetisk utveckling av ektotermiska djur. Modellen utökar en tidigare modell för allokering av energi och biomassa till tillväxt på endotermer genom att uttryckligen införliva temperaturberoendet för utvecklingshastigheten och hastigheten för den somatiska tillväxten. Eventuell obalans i dessa två hastigheter resulterar i antingen TSR eller reverse-TSR, beroende på vilken process som är mer känslig för temperatur. Modellen förutsäger fraktionerna av energi som tilldelats underhåll och biomassesyntes vid ett givet utvecklingsstadium, inklusive den totala mängden energi som spenderas under utvecklingen. Vi modellerar uttryckligen fallet av utveckling efter kläckning, där ett djur konsumerar mat för att bränna dess ämnesomsättning. Senare överväger vi fallet med embryonal utveckling, där organismen driver sin ämnesomsättning från energireserver lagrade i ägget.

Modellen

Tillväxt och utveckling drivs av ämnesomsättningen. Det är välkänt att inom det normala temperaturområdet ökar ämnesomsättningshastigheten ungefär exponentiellt med temperaturen. Detta förhållande kan beskrivas av Boltzmann-förhållandet , där Ea är en ”aktiveringsenergi” som återspeglar kinetiken för den underliggande biokemiska reaktioner och kvantifierar temperaturberoendet, k är Boltzmanns konstant och T är absolut temperatur (men se). För processer som styrs av aerob andning, såsom tillväxt och utveckling hos de flesta ektotermiska djur, är Ea typiskt ungefär 0,65 eV (motsvarande till en Q10 på cirka 2,5 eller en 2,5-faldig ökning av utvecklingshastigheten för en temperaturökning på 10 ° C.

Effekten av temperatur på kroppsstorlek vid mognad beror dock på hur energi och material fördelas under ontogeni. Kroppsmassan m (t, T) när som helst, t, under utveckling beror på storleken på två olika processer som kan ha olika temperaturberoende: (i) tillväxthastighet eller hastighet för ackumulering av biomassa, ∂ m / ∂t, med temperaturberoende och (ii) utvecklingshastighet eller hastighet för ontogenetisk differentiering, ∂μ ′ / ∂t, med temperaturberoende , där Eg och Ed är respektive ’aktiveringsenergier’ (figur 1). Det relativa utvecklingsstadiet, μ ′ ≡ t / tdev, definieras i termer av tiden till det aktuella utvecklingsstadiet, t, relativt den totala utvecklingstiden, tdev. På samma sätt är den relativa kroppsmassan, μ ≡ m / M, kroppsstorleken när som helst, t, relativt vuxen kroppsstorlek. Eftersom ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev, den totala utvecklingstiden . Det relativa utvecklingsstadiet är ett enkelt sätt att standardisera den totala ontogenetiska banan på en skala från 0–1, så μ ′ = 0,1 betyder 10 procent av tiden till vuxen ålder. Vuxenmassan, , är proportionell mot . Det kan också beräknas som . Om inte dessa två processer, tillväxt och utveckling, har exakt samma temperaturberoende (t.ex. ≡ Ed), kommer storleken vid mognad att variera med temperaturen (figur 1).

Djuret konsumerar mat för att främja tillväxt och utveckling från kläckning till vuxen. Vi använder en utökad ontogenetisk tillväxtmodell för att fånga energitilldelningen under tillväxt. Hastigheten för matassimileringen, A, är summan av energiförbrukningstakten för underhåll och tillväxt. Så

och

där Bmaint är den energi som används för underhåll, Bsyn är den energi som används för att syntetisera den nya biomassan, B är den totala metaboliska hastigheten, S är hastigheten för energifördelning till lagring i ny biomassa och Bsyn + S är den energi som används för tillväxt. Förutsatt att energiinnehållet per enhet biomassa, Ec, förblir konstant över ontogeni och är oberoende av temperatur, reflekterar dessa ekvationer energi och massbalans när som helst, t. Den integrerade formen under hela utvecklingsperioden är

där Qtot är den totala energimängden som används, Qmaint är energiförbrukningen vid underhåll är Qsyn energi som används för att syntetisera ny biomassa och Qsto är energi som lagras i ny biomassa.

För att införliva effekter av kroppsstorlek och temperatur i ekvation (2.1) gör vi två antaganden:

– Under hela ontogeni, metabolisk hastighet, B, skalar med kroppsmassa som B = B0m3 / 4, där B0 är konstant inom och bland individer av samma art som utvecklas vid samma temperatur, men varierar med temperatur och art. Allmänheten i m3 / 4-skalning av metabolisk hastighet har ifrågasatts (men se). Det är enkelt att ersätta en generisk skalningsexponent, α eller ett annat numeriskt värde när det finns övertygande bevis för avvikelse från tre-kvartals effektskalning.

– Komponentprocessernas temperaturberoende kan karakteriseras av Boltzmann-relationer som anges ovan och nedan.

Omskrivningsekvation (2.2) att uttryckligen införliva kroppsmassaberoende ger

Dessutom Bmaint = mBm, där Bm = B0M − 1 / 4 är den massspecifika energiförbrukningshastigheten för underhåll, M är kroppsmassan vid mognad, Bsyn = Em (∂m / ∂t) och Em är den mängd energi som används för att syntetisera en enhet biomassa, antagen här att vara oberoende av temperaturen. Att dela båda sidor av ekvation (2.4) med m3 / 4 ger

Nu införlivas temperaturberoenden i figur 1 ochekvation (2.5) ger

där μ ≡ m / M är den relativa kroppsmassan när som helst, t, som är temperaturoberoende; Ea, Eg och Ed är aktiveringsenergierna för hastigheterna för total metabolism, tillväxt respektive utveckling; och Cl, C2 och C3, är temperaturoberoende koefficienter. Därför ger ekvation (2.6) förhållandet mellan temperaturberoenden för metabolism, tillväxt och utveckling

Modellen förutspår banorna för biomassans ackumuleringshastighet och utvecklingshastighet över ontogeni från kläckning till mognad. Omskrivningsekvation (2.4) genom normalisering med avseende på M, kroppsmassan vid mognad, ger en normaliserad biomassaackumuleringshastighet (se elektroniskt kompletterande material, bilaga A)

där C1 är en temperaturoberoende koefficient. Normalisering med avseende på effekten av temperatur,, i ekvation (2.8), förutsäger biomassans ackumuleringshastighet normaliserad till både temperatur och kroppsmassa vid mognad

Denna modell ger ytterligare två förutsägelser för ektotermins energibudgetar under ontogeni. Först ger införandet av effekter av temperatur i ekvation (2.2) (se elektroniskt kompletterande material, appendix B)

Detta förutsäger att samma fraktion av metabolisk energi allokeras till underhåll och syntes vid en given relativ kroppsmassa, oavsett temperatur och taxon. För det andra ger integrering av ekvation (2.1) med avseende på tid ekvation (2.3), och införande av effekter av temperatur ger

där tm är dags att nå någon nästan asymptotisk vuxenstorlek, madult = (1 – ɛ) M med ɛ ≪ 1 och γm = (madult / M) 1/4. I ekvation (2.11), Ec, Em och γm är alla oberoende av temperaturen, så den totala mängden förbrukad energi, Qtot, under ontogeni varierar förutsägbart med temperaturen somModellen förutspår att när de utvecklas vid högre temperaturer, bör TSR-ektotermer konsumera mindre energi och omvänd-TSR ektotermier bör konsumera mer energi.

Empirisk utvärdering

Experimentella data för olika ektoterma taxa, såsom nematoder, blötdjur, kräftdjur, insekter och amfibier (tabell 1) stöder modellen. Aktiveringsenergin för metabolisk hastighet, Ea, för varje organism har beräknats baserat på ekvation (2.7). Den genomsnittliga beräknade Ea är 0,62 ± 0,03 eV. Detta genomsnitt och de flesta av de enskilda värdena ligger nära den förutsagda 0,65 eV, men några avvikelser i tabell 1 och tidigare studier omfattar ett totalt intervall från 0,15 till 1,2 eV. Ekvation (2.9) förutspår att alla organismer ska uppvisa identiska ”kanoniska” kurvor för normaliserade biomassansamling över ontogeni. Data för flera organismer stöder i allmänhet denna förutsägelse. Som förutsagt ökar de absoluta hastigheterna, normaliserade endast med avseende på massa, med ökande temperatur (figur 2a), men när de normaliseras med avseende på både massa och temperatur konvergerar alla dessa kurvor på samma form med en topp vid μ ≈ 0,3 ( figur 2b). Så den högsta tillväxthastigheten eller ackumuleringen av biomassa sker vid ungefär 1/3 av vuxenmassan, oberoende av temperaturen. Denna topp inträffar vid samma bråkdel av vuxenmassan i ektotermi som den gör i endotermi.

Diskussion

Det är väl dokumenterat att i ektotermer ökar hastigheterna för både somatisk tillväxt och ontogenetisk utveckling med ökande temperatur, så tiden till mognad är kortare vid högre temperaturer. Huruvida kroppsstorlek vid mognad är mindre eller större beror dock på skillnaden i temperaturberoende mellan dessa två hastigheter: TSR uppstår när utvecklingshastigheten är mer temperaturkänslig, omvänd TSR när biomassans ackumuleringshastighet är känsligare. / p>

TSR och reverse-TSR är nödvändiga konsekvenser av skillnader i temperaturberoende av somatisk tillväxthastighet och utvecklingshastighet. Tillväxt är banan för ökning av somatisk massa på grund av materialupptagning, transformation och allokering, så den måste följa massbalansen. Utveckling är banan för differentiering från befruktat ägg eller något senare stadium till vuxen, reglerat av gen-för-miljö-interaktioner och fysiologiska och biokemiska signaler. Tillväxt och utveckling sker vanligtvis tillsammans under ontogeni, men fortsätter inte nödvändigtvis i samma takt. Till exempel, i artropoder, markeras takten för post-embryonal utveckling genom att smälta genom en serie av instar, och i holometaboliska insekter genomgår det sista steget, puppa, differentiering (utveckling) men ingen tillväxt (eftersom puppan metaboliseras men inte mat, massa minskar faktiskt).

Många utredare har studerat temperaturberoendet hos dessa två processer. Det är nu väl dokumenterat att skillnader i storlek vid mognad efter utveckling vid olika temperaturer kan bero på skillnader i cellstorlek, antal celler eller någon kombination av dessa. Exempelvis har Caenorhabditis elegans, andra nematoder, rotorer och vissa leddjur, ett bestämt fast antal celler vid mognad, så variation i vuxen kroppsstorlek beror helt på variation i cellstorlek. I Drosophila kan dock skillnader i vuxen kroppsstorlek efter utveckling vid olika temperaturer främst bero på skillnader i antingen cellstorlek eller cellnummer.

Den aktuella studien verkar erbjuda fyra viktiga framsteg jämfört med tidigare teoretiska och empiriska behandlingar av TSR. Först presenterar vi en analytisk modell som är både mycket enkel och mycket allmän.Den innehåller ett minimalt antal antaganden, parametrar och funktioner som krävs för att karakterisera temperaturens primära effekt på de två kritiska processerna: biomassans ackumuleringshastighet och utvecklingshastighet. Dessa kan alla potentiellt mätas för att utvärdera modellen, dess antaganden och dess förutsägelser empiriskt. Modellförutsägelser ger en kvantitativ baslinje som man kan jämföra data för olika typer av djur som utvecklas under olika fysiologiska och miljöförhållanden. Antagandena kan lindras för att generera mer komplicerade modeller för djur där de kanske inte gäller. Denna nivå av enkelhet och generalitet står i kontrast till studier som använder en Sharpe – Schoolfield-modell, som innehåller flera parametrar för enzymkinetik som bara kan vara indirekt relevanta och är svåra att mäta direkt, och till studier om andra aspekter av utveckling, såsom hormonell reglering.

För det andra rymmer vår modell lätt fall där skillnader i kroppsstorlek hos vuxna efter utveckling vid olika temperaturer beror på någon kombination av variation i cellstorlek eller cellnummer. I organismer med ett fast antal celler vid mognad, såsom C. elegans, beror variationen i vuxen kroppsstorlek på mängden somatisk tillväxt och därmed ökningen i cellstorlek. Detta fall kan analyseras kvantitativt genom att modifiera modellen för att definiera det relativa utvecklingsstadiet med relativt antal celler snarare än relativ tid.

För det tredje redogör vår modell inte bara för hur temperaturen ger upphov till både TSR och omvänd TSR, förutsäger den också effekten av utvecklingstemperatur på tre andra viktiga aspekter av utvecklingen. Den första är banan för ackumuleringshastighet för biomassa över ontogeni (ekvationer (2.8) och (2.9); figur 2). Modellen förutspår att efter normalisering för kroppsmassa vid mognad, bör alla ektotermer uppvisa kvantitativt lika banor för ontogenetisk tillväxt, med temperatur som endast påverkar den absoluta tillväxttakten. Den andra förutsägelsen är att andelen energi som allokeras till underhåll i motsats till biosyntes vid en given relativ storlek är oberoende av temperaturen (ekvation 2.10). Så nettotillväxteffektiviteten vid en given relativ massa, μ, är oberoende av temperatur, även om den minskar över ontogeni (se elektroniskt tilläggsmaterial, bilaga E). Den tredje nya förutsägelsen är hur temperaturen påverkar den totala mängden energi som används i varje utvecklingsstadium (ekvation 2.11). Vi känner inte till någon annan modell som förutsäger dessa viktiga enande egenskaper hos ontogeni. De är relevanta för att förstå effekterna av omgivningstemperaturen på ektotermers livshistoria, ekologi och utveckling. Och igen, när avvikelser från modellförutsägelser observeras empiriskt, uppmärksammar dessa fall vikten av andra faktorer som utesluts från vår medvetet mycket enkla modell.

Fjärde, även om det utvecklats ovan uttryckligen för fallet efter embryonal utveckling kan modellen enkelt modifieras för fall av embryonal utveckling. Ett embryo som utvecklas i ett ägg drivs av energireserver lagrade i äggula, så den totala mängden tillgänglig energi bestäms av äggstorleken. Modellen förutspår att när ägg av samma storlek inkuberas vid högre temperaturer, förbrukar en TSR-ektoterm mindre energi under inkubation och kan kläcka med oanvänt äggula, medan en omvänd TSR-ektoterm använder mer energi, förbrukar mer äggula och kan kläcka på en mindre -utvecklad scen. Egentligen verkar vissa TSR-ektotermer kompensera genom att producera mindre ägg vid högre temperaturer, vilket stöder förutsägelsen att de förbrukar mindre total energi under utvecklingen. Mer komplicerade behandlingar kan krävas för att införliva andra funktioner i embryonal utveckling, såsom: (i) cellstorlek minskar vanligtvis över ontogeni med multipeln av celldelningscykler när en encellig zygot utvecklas till en multicellulär kläckning och (ii) ) embryonets relativa vatteninnehåll kan minska och ackumulerad biomassas energitäthet kan öka över ontogeni. . Flera författare har föreslagit adaptiva förklaringar för övervägande av TSR, och många andra studier i samband med geografisk variation i ektoterm kroppsstorlek i gradienter av omgivningstemperatur, särskilt i Drosophila. Vanligtvis kan val förväntas minimera tiden och den totala energiförbrukningen under ontogeni. Tiden kan minimeras genom beteendestemperaturreglering, genom att välja högre temperaturer för både inkubation och efter kläckning. Denna tendens för ”varmare att bli bättre” bör översättas till en TSR. Valet att inkludera en säkerhetsmarginal så att embryon inte tar slut på äggula bör också gynna TSR.En omvänd TSR bör endast förväntas i sällsynta fall när det är fördelaktigt att utvecklas vid kallare temperaturer, såsom att beteende välja kalla mikroklimat för att undvika rovdjur eller för att förlänga utvecklingen på grund av begränsningar av miljösäsongssäkerhet. Teorin som utvecklats här bör också gälla speciella fall, till exempel när temperaturberoende av löslighet och diffusion av syre i vattenhaltiga medier begränsar äggstorlek och utveckling av vattenlevande organismer.

Fenomenet ”Bergmans regel” i ektotermer överensstämmer med TSR. I latitud- och höjdgradienter med ökande temperatur är både vattenlevande och markbundna leddjur och andra ektotermer ofta mindre i varmare miljöer. Så detta mönster kan potentiellt bara vara ett direkt fenotypiskt svar på omgivningstemperatur. Alternativt om TSR är oftast anpassningsbar av något av ovanstående skäl, då kan Bergmanns regelfenomen återspegla val för minskad utvecklingstid och energiförbrukning i varmare miljöer. Tillämpningen av vår modell bör möjliggöra förutsägelser för effekterna av global uppvärmning på ektotermutveckling.

Vår modell överensstämmer i allmänhet med ovanstående adaptiva hypoteser, men ger ytterligare insikter. Både tillväxthastighet och utvecklingshastighet varierar ungefär exponentiellt med temperaturen, och storleken på temperaturberoendet för varje hastighet är föremål för naturligt val. I allmänhet bör det naturliga valet tendera att hålla temperaturberoendet hos dessa hastigheter nästan lika, så att utvecklingsprogrammet buffrar storlek vid mognad mot störningar på grund av skillnader i temperatur. Ekvation (2.7) visar dock att Eg-Ed är mycket känslig för Ea och Ed (t.ex. Δ (Eg-Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)), och därför är kroppsmassa vid mognad, M, extremt känslig för dessa temperaturer beroenden.

En annan intressant tillämpning av teorin är på organismer som har temperaturberoende könsbestämning, vilket förekommer i många reptiler och amfibier, vissa fiskar och minst en fågel. Små temperaturskillnader under utveckling bör potentiellt inte bara påverka kläckningens kön utan också tidpunkten för utveckling och kroppsstorlek vid kläckning. Det är känt att varmare temperaturer under utveckling kan producera antingen män eller kvinnor, beroende på taxon: till exempel i allmänhet män i krokodiler och kvinnor i sköldpaddor. I den australiska borstkalkon (Alectura lathami) resulterar högre temperaturer under inkubation av ägg i proportionerligt fler kvinnor med större kroppsmassa vid kläckning, vilket överensstämmer med omvänd TSR. Temperaturinducerade könsrelaterade skillnader i utvecklingstid och kroppsstorlek vid kläckning borde ha potentiellt viktiga konsekvenser för efterföljande livshistoria och ekologi.

Den kvantitativa modellen som utvecklats här och mer komplicerade analytiska matematiska eller datorsimuleringsversioner som skulle kunna utvecklas för fall som inte uppfyller de förenklade antagandena, ger en teoretisk grund för att bedöma reaktioner från ektoterma organismer på förändringar i omgivningstemperaturregimen. Storleken på den senaste antropogena globala uppvärmningen är redan betydande och kommer sannolikt att öka i årtionden och kanske århundraden. Effekterna på ektotermiska djur och deras ekologi kommer utan tvekan att vara djupgående. Många av dessa effekter kan förstås i ett allmänt teoretiskt sammanhang som bygger på temperaturens grundläggande effekt på ämnesomsättningen, och effekterna av ämnesomsättningen på många aspekter av organismens struktur och funktion, befolknings- och ekosystemekologi och biologisk utveckling. Det kommer att vara omöjligt att genomföra de detaljerade studierna på en art i taget för att förutsäga effekterna av klimatförändringarna på artens överflöd, utbredning och mångfald. Ett praktiskt alternativ är att börja med att utveckla allmän teori, som den modell som presenteras här, som bygger på grundläggande biologiska principer och kan göra testbara kvantitativa förutsägelser.

Fotnoter