Inleiding

temperatuurregimes vormen potentieel ernstige problemen voor ectotherme organismen. Hun lichaamstemperatuur fluctueert met de omgevingstemperatuur en de snelheid van de meeste biochemische reacties en biologische processen neemt ongeveer exponentieel toe met de temperatuur. Dus veranderende temperatuur verandert letterlijk het tempo van het leven.

De snelheden van ontogenetische groei en ontwikkeling zijn geen uitzonderingen. Ectothermische dieren ontwikkelen zich sneller bij hogere temperaturen, en ze rijpen gewoonlijk bij kleinere lichaamsafmetingen – tot wel 20 procent kleiner bij een temperatuurstijging van 10 ° C. Dit fenomeen wordt de ‘regel voor temperatuurgrootte’ (TSR) genoemd. Zoals de meeste biologische ‘regels’ zijn er echter uitzonderingen, waaronder goed gedocumenteerde gevallen van de reverse-TSR, waarbij de volwassen lichaamsafmetingen groter zijn bij hogere temperaturen. Verschillende compilaties geven ongeveer 15 procent (13–17%) gevallen van reverse-TSR.

Hier ontwikkelen we een eenvoudig model voor de effecten van temperatuur op de ontogenetische ontwikkeling van ectotherme dieren. Het model breidt een eerder model uit voor toewijzing van energie en biomassa aan groei op endothermen door expliciet de temperatuurafhankelijkheid van de ontwikkelingssnelheid en de snelheid van somatische groei op te nemen. Elke onbalans in deze twee snelheden resulteert in de TSR of omgekeerde TSR, afhankelijk van welk proces gevoeliger is voor temperatuur. Het model voorspelt de energiefracties die worden toegewezen aan onderhoud en biomassasynthese in een bepaald ontwikkelingsstadium, inclusief de totale hoeveelheid energie die tijdens de ontwikkeling wordt verbruikt. We modelleren expliciet het geval van de ontwikkeling na het uitkomen, waarbij een dier voedsel consumeert om zijn metabolisme van brandstof te voorzien. Later bekijken we het geval van de embryonale ontwikkeling, waarbij het organisme zijn metabolisme voedt uit energiereserves die in het ei zijn opgeslagen.

Het model

Groei en ontwikkeling worden gevoed door metabolisme. Het is algemeen bekend dat binnen het normale temperatuurbereik de stofwisseling ongeveer exponentieel toeneemt met de temperatuur. Deze relatie kan worden beschreven door de Boltzmann-relatie, , waarbij Ea een ‘activeringsenergie’ is die de kinetiek van de onderliggende biochemische reacties en kwantificeert de temperatuurafhankelijkheid, k is de constante van Boltzmann en T is de absolute temperatuur (, maar zie). Voor processen die worden beheerst door aërobe ademhaling, zoals groei en ontwikkeling van de meeste ectotherme dieren, is Ea doorgaans ongeveer 0,65 eV (overeenkomend met tot een Q10 van ongeveer 2,5 of een 2,5-voudige toename van de ontwikkelingssnelheid bij een temperatuurstijging van 10 ° C).

Het effect van temperatuur op de lichaamsgrootte op volwassen leeftijd hangt echter af van hoe energie en materialen worden toegewezen tijdens ontogenie. De lichaamsmassa m (t, T) op elk moment, t, tijdens de ontwikkeling hangt af van de omvang van twee verschillende processen die verschillende temperatuurafhankelijkheid kunnen hebben: (i) groeisnelheid of snelheid van accumulatie van biomassa, ∂ m / ∂t, met temperatuurafhankelijkheid en (ii) ontwikkelingssnelheid of snelheid van ontogenetische differentiatie, ∂μ ′ / ∂t, met temperatuurafhankelijkheid , waarbij Eg en Ed de respectievelijke ‘activeringsenergieën’ zijn (figuur 1). Het relatieve ontwikkelingsstadium, μ ′ ≡ t / tdev, wordt gedefinieerd in termen van de tijd tot het huidige ontwikkelingsstadium, t, ten opzichte van de totale ontwikkelingstijd, tdev. Evenzo is de relatieve lichaamsmassa, μ ≡ m / M, de lichaamsgrootte op elk moment, t, ten opzichte van de lichaamsgrootte van een volwassene. Aangezien ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev, de totale ontwikkelingstijd . De relatieve ontwikkelingsfase is een eenvoudige manier om het algehele ontogenetische traject te standaardiseren op een schaal van 0–1, dus μ ′ = 0,1 betekent 10 procent van de tijd tot volwassenheid. De massa voor volwassenen, , is evenredig met . Het kan ook worden berekend als . Tenzij deze twee processen, groei en ontwikkeling, exact dezelfde temperatuurafhankelijkheid hebben (bijv. ≡ Ed), zal de grootte op de vervaldag variëren met de temperatuur (figuur 1).

Het dier consumeert voedsel om de groei en ontwikkeling van jong tot volwassen dier te stimuleren. We gebruiken een uitgebreid ontogenetisch groeimodel om de energietoewijzing tijdens de groei vast te leggen. De snelheid van voedselassimilatie, A, is de som van de tarieven van energieverbruik voor onderhoud en groei. Dus

en

waarbij Bmaint de snelheid is van de energie die wordt besteed aan onderhoud, Bsyn de snelheid is van de energie die wordt gebruikt om de nieuwe biomassa te synthetiseren, B de totale stofwisseling is, S de snelheid is van de energietoewijzing aan opslag in nieuwe biomassa en Bsyn + S is het tempo van de energie die aan groei wordt besteed. Aangenomen dat de energie-inhoud per eenheid biomassa, Ec, constant blijft boven ontogenie en onafhankelijk is van temperatuur, weerspiegelen deze vergelijkingen op elk moment energie en massabalans, t. De geïntegreerde vorm over de gehele ontwikkelingsperiode is

waarbij Qtot de totale hoeveelheid verbruikte energie is, Qmaint de verbruikte energie wat betreft onderhoud, Qsyn is energie die wordt gebruikt om nieuwe biomassa te synthetiseren en Qsto is energie die is opgeslagen in nieuwe biomassa.

Om effecten van lichaamsgrootte en temperatuur in vergelijking (2.1) op te nemen, maken we twee aannames:

– Gedurende de ontogenie, metabolische snelheid, B, schalen met lichaamsgewicht als B = B0m3 / 4, waarbij B0 constant is binnen en tussen individuen van dezelfde soort die zich ontwikkelen bij dezelfde temperatuur, maar varieert met temperatuur en soort. De algemeenheid van m3 / 4-schaalvergroting van de stofwisseling is in twijfel getrokken (maar zie). Het is eenvoudig om een generieke exponent voor schaalvergroting, α of een andere numerieke waarde te vervangen als er overtuigend bewijs is voor afwijking van driekwartsschaling.

– De temperatuurafhankelijkheden van de componentprocessen kunnen worden gekarakteriseerd door Boltzmann-relaties zoals hierboven en hieronder aangegeven.

Vergelijking (2.2) herschrijven expliciet rekening houden met afhankelijkheid van lichaamsgewicht geeft

Bovendien geeft Bmaint = mBm, waarbij Bm = B0M − 1 / 4 is de massa-specifieke snelheid van energieverbruik voor onderhoud, M is de lichaamsmassa op de vervaldag, Bsyn = Em (∂m / ∂t) en Em is de hoeveelheid energie die wordt verbruikt om een eenheid biomassa te synthetiseren, hier aangenomen onafhankelijk zijn van temperatuur. Door beide zijden van vergelijking (2.4) te delen door m3 / 4 geeft

Nu de temperatuurafhankelijkheden in figuur 1 envergelijking (2.5) geeft

waarbij μ ≡ m / M de relatieve lichaamsmassa op elk moment is, t, die temperatuuronafhankelijk is; Ea, Eg en Ed zijn de activeringsenergieën voor respectievelijk de snelheden van het algehele metabolisme, groei en ontwikkeling; en C1, C2 en C3 zijn temperatuuronafhankelijke coëfficiënten. Daarom geeft vergelijking (2.6) de relatie tussen de temperatuurafhankelijkheden van de snelheden van metabolisme, groei en ontwikkeling

Het model voorspelt de trajecten van de accumulatie van biomassa en de ontwikkelingssnelheid over de ontogenie van uitkomen tot volwassenheid. Het herschrijven van vergelijking (2.4) door te normaliseren met betrekking tot M, de lichaamsmassa op de eindvervaldag, geeft een genormaliseerde accumulatie van biomassa (zie elektronisch aanvullend materiaal, appendix A)

waarbij C1 een temperatuuronafhankelijke coëfficiënt is. Normalisatie met betrekking tot het effect van temperatuur,

, in vergelijking (2.8), voorspelt de biomassa-accumulatiesnelheid genormaliseerd naar zowel temperatuur als lichaamsgewicht op volwassen leeftijd

Dit model doet twee aanvullende voorspellingen voor de energiebudgetten van ectothermen tijdens de ontogenese. Ten eerste geeft het introduceren van temperatuureffecten in vergelijking (2.2) (zie elektronisch aanvullend materiaal, appendix B)

Dit voorspelt dat dezelfde fractie van metabole energie wordt toegewezen aan handhaving en synthese bij een bepaald relatief lichaamsgewicht, ongeacht temperatuur en taxon. Ten tweede geeft het integreren van vergelijking (2.1) met betrekking tot tijd vergelijking (2.3), en het introduceren van effecten van temperatuur geeft

waarbij tm de tijd is om een bijna asymptotische volwassen grootte te bereiken, madult = (1 – ɛ) M met ɛ ≪ 1 en γm = (madult / M) 1/4. In vergelijking (2.11), Ec, Em en γm zijn allemaal onafhankelijk van de temperatuur, dus de totale hoeveelheid verbruikte energie, Qtot, tijdens ontogenie varieert voorspelbaar met de temperatuur alsHet model voorspelt dat TSR-ectothermen bij ontwikkeling bij hogere temperaturen minder energie zouden moeten verbruiken en dat omgekeerde TSR-ectothermen meer energie zouden moeten verbruiken.

Empirische evaluatie

Experimentele gegevens voor verschillende ectotherm taxa, zoals nematoden, weekdieren, kreeftachtigen, insecten en amfibieën (tabel 1), ondersteunen het model. De activeringsenergie voor metabolisme, Ea, voor elk organisme is berekend op basis van vergelijking (2.7). De gemiddelde berekende Ea is 0,62 ± 0,03 eV. Dit gemiddelde en de meeste individuele waarden liggen dicht bij de voorspelde 0,65 eV, maar enkele uitschieters in tabel 1 en eerdere studies omvatten een totaal bereik van 0,15 tot 1,2 eV. Vergelijking (2.9) voorspelt dat alle organismen identieke ‘canonieke’ curven zouden moeten vertonen voor genormaliseerde snelheden van accumulatie van biomassa ten opzichte van ontogenie. Gegevens voor verschillende organismen ondersteunen deze voorspelling over het algemeen. Zoals voorspeld, nemen de absolute snelheden, alleen genormaliseerd met betrekking tot massa, toe met toenemende temperatuur (figuur 2a), maar wanneer genormaliseerd met betrekking tot zowel massa als temperatuur, komen deze curven allemaal samen in dezelfde vorm met een piek bij μ ≈ 0,3 ( Figuur 2b). De hoogste groeisnelheid of accumulatie van biomassa vindt dus plaats bij ongeveer 1/3 van de volwassen massa, onafhankelijk van de temperatuur. Deze piek komt voor bij dezelfde fractie van volwassen massa bij ectothermen als bij endothermen.

Discussie

Het is goed gedocumenteerd dat bij ectothermen de snelheid van zowel somatische groei als ontogenetische ontwikkeling toeneemt met toenemende temperatuur, dus de tijd tot volwassenheid is korter bij hogere temperaturen. Of de lichaamsgrootte op de vervaldag kleiner of groter is, hangt echter af van het verschil in temperatuurafhankelijkheid tussen deze twee snelheden: de TSR treedt op wanneer de ontwikkelingssnelheid meer temperatuurgevoelig is, de omgekeerde TSR wanneer de accumulatiesnelheid van biomassa gevoeliger is. / p>

De TSR en reverse-TSR zijn noodzakelijke gevolgen van verschillen in temperatuurafhankelijkheid van somatische groeisnelheid en ontwikkelingssnelheid. Groei is het traject van toename van somatische massa als gevolg van de opname, transformatie en toewijzing van materialen, dus het moet de massabalans gehoorzamen. Ontwikkeling is het traject van differentiatie van bevruchte eicel of een later stadium tot volwassen, gereguleerd door gen-per-omgeving interacties en fysiologische en biochemische signalen. Groei en ontwikkeling vinden gewoonlijk samen plaats tijdens de ontogenie, maar gaan niet noodzakelijkerwijs met dezelfde snelheid voort. Bij geleedpotigen wordt het tempo van de postembryonale ontwikkeling bijvoorbeeld gekenmerkt door rui door een reeks stadia, en bij holometabolische insecten ondergaat de laatste fase, de pop, differentiatie (ontwikkeling) maar geen groei (aangezien de pop metaboliseert maar niet voeding, massa neemt eigenlijk af).

Veel onderzoekers hebben de temperatuurafhankelijkheid van deze twee processen bestudeerd. Het is nu goed gedocumenteerd dat verschillen in grootte op volwassen leeftijd na ontwikkeling bij verschillende temperaturen te wijten kunnen zijn aan verschillen in celgrootte, aantal cellen of een combinatie hiervan. Caenorhabditis elegans, andere nematoden, rotiferen en sommige geleedpotigen hebben bijvoorbeeld een bepaald vast aantal cellen op volwassen leeftijd, dus variatie in volwassen lichaamsgrootte is volledig te wijten aan variatie in celgrootte. Bij Drosophila kunnen verschillen in volwassen lichaamsgrootte na ontwikkeling bij verschillende temperaturen echter voornamelijk te wijten zijn aan verschillen in celgrootte of celaantal.

De huidige studie lijkt vier belangrijke vorderingen te bieden ten opzichte van eerdere theoretische en empirische behandelingen van de TSR. Ten eerste presenteren we een analytisch model dat zowel heel eenvoudig als heel algemeen is.Het omvat een minimum aantal aannames, parameters en functies die nodig zijn om het primaire effect van temperatuur op de twee kritische processen te karakteriseren: snelheid van accumulatie van biomassa en snelheid van ontwikkeling. Deze kunnen allemaal worden gemeten om het model, de aannames en de voorspellingen empirisch te evalueren. Modelvoorspellingen bieden een kwantitatieve basis voor het vergelijken van gegevens voor verschillende soorten dieren die zich ontwikkelen onder verschillende fysiologische en omgevingsomstandigheden. De aannames kunnen worden versoepeld om meer gecompliceerde modellen voor dieren te genereren waar ze mogelijk niet van toepassing zijn. Dit niveau van eenvoud en algemeenheid staat in contrast met onderzoeken met een Sharpe-Schoolfield-model, dat meerdere parameters van enzymkinetiek bevat die mogelijk alleen indirect relevant zijn en moeilijk direct te meten zijn, en met onderzoeken naar andere aspecten van ontwikkeling, zoals hormonale regulering.

Ten tweede is ons model gemakkelijk geschikt voor gevallen waarin verschillen in lichaamsgrootte van volwassenen na ontwikkeling bij verschillende temperaturen het gevolg zijn van een combinatie van variatie in celgrootte of celaantal. In organismen met een vast aantal cellen op volwassen leeftijd, zoals C. elegans, hangt de variatie in volwassen lichaamsgrootte af van de mate van somatische groei en dus van de toename in celgrootte. Dit geval kan kwantitatief worden geanalyseerd door het model te wijzigen om het relatieve ontwikkelingsstadium te definiëren op basis van het relatieve aantal cellen in plaats van de relatieve tijd.

Ten derde houdt ons model niet alleen rekening met hoe temperatuur aanleiding geeft tot zowel de TSR als de reverse-TSR, voorspelt het ook het effect van ontwikkelingstemperatuur op drie andere belangrijke aspecten van ontwikkeling. De eerste is het traject van de accumulatiesnelheid van biomassa ten opzichte van de ontogenie (vergelijkingen (2.8) en (2.9); figuur 2). Het model voorspelt dat alle ectothermen, na normalisatie voor lichaamsgewicht op volwassen leeftijd, kwantitatief vergelijkbare trajecten van ontogenetische groei zouden moeten vertonen, waarbij de temperatuur alleen de absolute groeisnelheid beïnvloedt. De tweede voorspelling is dat het deel van de energie dat wordt toegewezen aan onderhoud in plaats van aan biosynthese bij een bepaalde relatieve grootte, onafhankelijk is van de temperatuur (vergelijking 2.10). Dus de netto groei-efficiëntie bij een gegeven relatieve massa, μ, is onafhankelijk van de temperatuur, hoewel deze afneemt via ontogenie (zie elektronisch aanvullend materiaal, appendix E). De derde nieuwe voorspelling is hoe temperatuur de totale hoeveelheid energie beïnvloedt die in elke ontwikkelingsfase wordt gebruikt (vergelijking 2.11). We kennen geen ander model dat deze belangrijke verenigende kenmerken van ontogenie voorspelt. Ze zijn relevant voor het begrijpen van effecten van omgevingstemperatuur op de levensgeschiedenis, ecologie en evolutie van ectothermen. En nogmaals, wanneer empirisch afwijkingen van modelvoorspellingen worden waargenomen, vestigen deze gevallen de aandacht op het belang van andere factoren die zijn weggelaten uit ons opzettelijk zeer eenvoudige model.

Ten vierde, hoewel hierboven expliciet ontwikkeld voor het geval van post- embryonale ontwikkeling kan het model gemakkelijk worden aangepast voor het geval van een embryonale ontwikkeling. Een embryo dat zich in een ei ontwikkelt, wordt gevoed door energiereserves die zijn opgeslagen in de dooier, dus de totale hoeveelheid beschikbare energie wordt bepaald door de grootte van het ei. Het model voorspelt dat wanneer eieren van dezelfde grootte bij hogere temperaturen worden geïncubeerd, een TSR-ectotherm tijdens de incubatie minder energie verbruikt en kan uitkomen met ongebruikte dooier, terwijl een omgekeerde TSR-ectotherm meer energie verbruikt, meer dooier verbruikt en mogelijk minder uitkomt. -ontwikkelde fase. In feite lijken sommige TSR-ectothermen dit te compenseren door kleinere eieren te produceren bij hogere temperaturen, wat de voorspelling ondersteunt dat ze tijdens de ontwikkeling minder totale energie verbruiken. Er kunnen meer gecompliceerde behandelingen nodig zijn om andere kenmerken van de embryonale ontwikkeling op te nemen, zoals: (i) de celgrootte neemt gewoonlijk af ten opzichte van de ontogenie met het veelvoud van cycli van celdeling, aangezien een eencellige zygoot zich ontwikkelt tot een meercellig kuiken en (ii ) het relatieve watergehalte van het embryo kan afnemen en de energiedichtheid van de geaccumuleerde biomassa kan toenemen ten opzichte van de ontogenie.

Het valt nog te verklaren waarom de meeste ectothermen de TSR volgen, terwijl slechts een minderheid de omgekeerde TSR vertoont. . Verschillende auteurs hebben adaptieve verklaringen voorgesteld voor het overwicht van de TSR, en vele andere studies in de context van geografische variatie in ectothermische lichaamsgrootte in gradiënten van omgevingstemperatuur, vooral in Drosophila. Meestal kan worden verwacht dat selectie de tijd en de totale energie die tijdens de ontogenie wordt verbruikt, minimaliseert. Tijd kan worden geminimaliseerd door gedragstemperatuurregeling, hogere temperaturen selecteren voor zowel incubatie als ontwikkeling na het uitkomen. Deze neiging van ‘warmer om beter te zijn’ zou zich moeten vertalen in een TSR. Selectie om een veiligheidsmarge op te nemen, zodat embryo’s niet zonder dooier komen te zitten, zou ook TSR moeten begunstigen.Een omgekeerde TSR mag alleen worden verwacht in zeldzame gevallen wanneer het gunstig is om zich bij koudere temperaturen te ontwikkelen, zoals om op gedragsmatige wijze koude microklimaten te selecteren om roofdieren te vermijden of om de ontwikkeling te verlengen vanwege beperkingen van seizoensinvloeden in het milieu. De hier ontwikkelde theorie zou ook van toepassing moeten zijn op speciale gevallen, zoals wanneer temperatuurafhankelijkheid van oplosbaarheid en diffusie van zuurstof in waterige media de grootte van de eieren en de ontwikkeling van waterorganismen beperken.

Het fenomeen van ‘Bergman’s Rule’ in ectothermen is consistent met de TSR. In breedte- en hoogtegradiënten met stijgende temperatuur, zijn zowel aquatische als terrestrische geleedpotigen en andere ectothermen vaak kleiner in warmere omgevingen. Dit patroon kan dus mogelijk slechts een directe fenotypische reactie zijn op de omgevingstemperatuur. Als alternatief, als de TSR is meestal adaptief om een van de bovenstaande redenen, dan kan het fenomeen van de regel van Bergmann een weerspiegeling zijn van de selectie voor kortere ontwikkelingstijd en energieverbruik in warmere omgevingen. Toepassing van ons model moet voorspellingen mogelijk maken voor effecten van de opwarming van de aarde op de ontwikkeling van ectotherm.

Ons model is over het algemeen consistent met de bovenstaande adaptieve hypothesen, maar biedt aanvullende inzichten. Zowel de groeisnelheid als de ontwikkelingssnelheid variëren ongeveer exponentieel met de temperatuur, en de grootte van de temperatuurafhankelijkheid van elke snelheid is onderhevig aan natuurlijke selectie. In het algemeen zou natuurlijke selectie de neiging moeten hebben om de temperatuurafhankelijkheid van deze snelheden bijna gelijk te houden, zodat het ontwikkelingsprogramma de grootte op de vervaldag buffert tegen verstoringen als gevolg van temperatuurverschillen. Uit vergelijking (2.7) blijkt echter dat Eg – Ed erg gevoelig is voor Ea en Ed (bijv. Δ (Eg – Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)), en bijgevolg is het lichaamsgewicht op volwassen leeftijd, M, extreem gevoelig voor deze temperatuur afhankelijkheden.

Een andere interessante toepassing van de theorie is op organismen met een temperatuurafhankelijke geslachtsbepaling, wat voorkomt bij veel reptielen en amfibieën, sommige vissen en minstens één vogel. Kleine temperatuurverschillen tijdens de ontwikkeling zouden niet alleen van invloed moeten zijn op het geslacht van het kuiken, maar ook op de tijd van ontwikkeling en de lichaamsgrootte bij het uitkomen. Het is bekend dat warmere temperaturen tijdens de ontwikkeling zowel mannetjes als vrouwtjes kunnen produceren, afhankelijk van het taxon: bijvoorbeeld in het algemeen mannetjes bij krokodillen en vrouwtjes bij schildpadden. In de Australische borstelkalkoen (Alectura lathami) resulteren hogere temperaturen tijdens de incubatie van eieren in verhoudingsgewijs meer vrouwtjes met een grotere lichaamsmassa bij het uitkomen, in overeenstemming met reverse-TSR. Door temperatuur veroorzaakte seksgerelateerde verschillen in ontwikkelingstijd en lichaamsgrootte bij het uitkomen zouden potentieel belangrijke gevolgen moeten hebben voor de latere levensgeschiedenis en ecologie.

Het hier ontwikkelde kwantitatieve model, en meer gecompliceerde analytische wiskundige of computersimulatieversies die kunnen worden ontwikkeld voor gevallen die niet voldoen aan de vereenvoudigde aannames, een theoretische basis bieden voor het beoordelen van de reacties van ectotherme organismen op veranderingen in omgevingstemperatuurregimes. De omvang van de recente antropogene opwarming van de aarde is al aanzienlijk en zal waarschijnlijk de komende decennia en misschien wel eeuwen toenemen. De gevolgen voor ectotherme dieren en hun ecologie zullen ongetwijfeld groot zijn. Veel van deze effecten kunnen worden begrepen in een algemene theoretische context die is gebaseerd op het fundamentele effect van temperatuur op het metabolisme, en de effecten van metabolisme op vele aspecten van de structuur en functie van organismen, de ecologie van populatie en ecosystemen en biologische evolutie. Het zal onmogelijk zijn om de gedetailleerde studies uit te voeren, op één soort tegelijk, om de effecten van klimaatverandering op de overvloed, verspreiding en diversiteit van soorten te voorspellen. Een praktisch alternatief zal zijn om te beginnen met het ontwikkelen van een algemene theorie, zoals het hier gepresenteerde model, dat is gebaseerd op fundamentele biologische principes en testbare kwantitatieve voorspellingen kan doen.

Voetnoten