Introducción

Cambios en el medio Los regímenes de temperatura plantean problemas potencialmente graves para los organismos ectotérmicos. Sus temperaturas corporales fluctúan con las temperaturas ambientales y la velocidad de la mayoría de las reacciones bioquímicas y los procesos biológicos aumentan de manera aproximadamente exponencial con la temperatura. Así que cambiar la temperatura literalmente cambia el ritmo de vida.

Las tasas de crecimiento y desarrollo ontogenético no son excepciones. Los animales ectotérmicos se desarrollan más rápido a temperaturas más cálidas y, por lo general, maduran con tamaños corporales más pequeños, hasta un 20 por ciento más pequeños para un aumento de temperatura de 10 ° C. Este fenómeno se ha denominado «regla del tamaño de la temperatura» (TSR). Sin embargo, como la mayoría de las «reglas» biológicas, hay excepciones, incluidos casos bien documentados de TSR inverso, en los que los tamaños corporales maduros son más grandes a temperaturas más altas. Diferentes compilaciones dan alrededor del 15 por ciento (13-17%) de los casos de TSR inversa.

Aquí, desarrollamos un modelo simple para los efectos de la temperatura en el desarrollo ontogenético de animales ectotérmicos. El modelo amplía un modelo anterior para la asignación de energía y biomasa al crecimiento en endotermas al incorporar explícitamente la dependencia de la temperatura de la tasa de desarrollo y la tasa de crecimiento somático. Cualquier desequilibrio en estas dos tasas da como resultado el TSR o el TSR inverso, según el proceso que sea más sensible a la temperatura. El modelo predice las fracciones de energía asignadas al mantenimiento y la síntesis de biomasa en una etapa de desarrollo determinada, incluida la cantidad total de energía gastada durante el desarrollo. Modelamos explícitamente el caso del desarrollo posterior a la eclosión, donde un animal consume alimentos para impulsar su metabolismo. Más adelante, consideramos el caso del desarrollo embrionario, donde el organismo alimenta su metabolismo a partir de las reservas de energía almacenadas en el huevo.

El modelo

Crecimiento y desarrollo son alimentados por el metabolismo. Es bien sabido que dentro del rango de temperatura normal, la tasa metabólica aumenta aproximadamente exponencialmente con la temperatura. Esta relación se puede describir mediante la relación de Boltzmann, , donde Ea es una ‘energía de activación’ que refleja la cinética del subyacente reacciones bioquímicas y cuantifica la dependencia de la temperatura, k es la constante de Boltzmann y T es la temperatura absoluta (, pero ver). Para los procesos gobernados por la respiración aeróbica, como el crecimiento y desarrollo de la mayoría de los animales ectotérmicos, Ea es típicamente de aproximadamente 0,65 eV (correspondiente a un Q10 de aproximadamente 2.5 o un aumento de 2.5 veces en la tasa de desarrollo para un aumento de 10 ° C en la temperatura).

El efecto de la temperatura sobre el tamaño corporal en la madurez, sin embargo, depende de la cantidad de energía y Los materiales se asignan durante la ontogenia. La masa corporal m (t, T) en cualquier momento, t, durante el desarrollo depende de la magnitud de dos procesos diferentes que pueden tener diferente dependencia de la temperatura: (i) tasa de crecimiento o tasa de acumulación de biomasa, ∂ m / ∂t, con dependencia de la temperatura y (ii) tasa de desarrollo o tasa de diferenciación ontogenética, ∂μ ′ / ∂t, con dependencia de la temperatura , donde Eg y Ed son las respectivas ‘energías de activación’ (figura 1). La etapa de desarrollo relativa, μ ′ ≡ t / tdev, se define en términos del tiempo hasta la etapa de desarrollo actual, t, en relación con el tiempo de desarrollo total, tdev. De manera similar, la masa corporal relativa, μ ≡ m / M, es el tamaño corporal en cualquier momento, t, en relación con el tamaño corporal de un adulto. Desde ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev, el tiempo total de desarrollo . La etapa de desarrollo relativo es una forma sencilla de estandarizar la trayectoria ontogenética general en una escala de 0 a 1, por lo que μ ′ = 0,1 significa 10 por ciento del tiempo hasta la edad adulta. La masa adulta, , es proporcional a . También se puede calcular como . A menos que estos dos procesos, crecimiento y desarrollo, tengan exactamente la misma dependencia de la temperatura (Ej. ≡ Ed), el tamaño en la madurez variará con la temperatura (figura 1).

El animal consume alimentos para impulsar su crecimiento y desarrollo desde la cría hasta la edad adulta. Utilizamos un modelo de crecimiento ontogenético extendido para capturar la asignación de energía durante el crecimiento. La tasa de asimilación de alimentos, A, es la suma de las tasas de consumo de energía para el mantenimiento y el crecimiento. Entonces

y

donde Bmaint es la tasa de energía gastada en mantenimiento, Bsyn es la tasa de energía utilizada para sintetizar la nueva biomasa, B es la tasa metabólica total, S es la tasa de asignación de energía al almacenamiento en biomasa nueva y Bsyn + S es la tasa de energía gastada en crecimiento. Suponiendo que el contenido de energía por unidad de biomasa, Ec, permanece constante durante la ontogenia y es independiente de la temperatura, estas ecuaciones reflejan el balance de energía y masa en cualquier momento, t. La forma integrada durante todo el período de desarrollo es

donde Qtot es la cantidad total de energía gastada, Qmaint es la energía gastada en mantenimiento, Qsyn es energía gastada para sintetizar nueva biomasa y Qsto es energía almacenada en nueva biomasa.

Para incorporar los efectos del tamaño corporal y la temperatura en la ecuación (2.1), hacemos dos suposiciones:

– A lo largo de la ontogenia, la tasa metabólica, B, escala con la masa corporal como B = B0m3 / 4, donde B0 es constante dentro y entre los individuos de la misma especie en desarrollo. a la misma temperatura, pero varía con la temperatura y la especie. Se ha cuestionado la generalidad de la escala de m3 / 4 de la tasa metabólica (pero ver). Es sencillo sustituir un exponente de escala genérico, α, o un valor numérico diferente cuando hay evidencia convincente de desviación de la escala de potencia de tres cuartos.

– Las dependencias de temperatura de los procesos componentes se pueden caracterizar por relaciones de Boltzmann como se indica arriba y abajo.

Reescritura de la ecuación (2.2) para incorporar explícitamente la dependencia de la masa corporal da

Además, Bmaint = mBm, donde Bm = B0M − 1 / 4 es la tasa de gasto energético específico de la masa para el mantenimiento, M es la masa corporal en la madurez, Bsyn = Em (∂m / ∂t) y Em es la cantidad de energía gastada para sintetizar una unidad de biomasa, asumida aquí ser independiente de la temperatura. Dividir ambos lados de la ecuación (2.4) por m3 / 4 da

Ahora incorporando las dependencias de temperatura en la figura 1 yla ecuación (2.5) da

donde μ ≡ m / M es la masa corporal relativa en cualquier momento, t, que es independiente de la temperatura; Ea, Eg y Ed son las energías de activación para las tasas de metabolismo general, crecimiento y desarrollo, respectivamente; y C1, C2 y C3 son coeficientes independientes de la temperatura. Por lo tanto, la ecuación (2.6) da la relación entre las dependencias de la temperatura de las tasas de metabolismo, crecimiento y desarrollo

El modelo predice las trayectorias de la tasa de acumulación de biomasa y la tasa de desarrollo durante la ontogenia desde la eclosión hasta la madurez. Al reescribir la ecuación (2.4) normalizándola con respecto a M, la masa corporal en la madurez, se obtiene una tasa de acumulación de biomasa normalizada (ver material electrónico complementario, apéndice A)

donde C1 es un coeficiente independiente de la temperatura. Normalizando con respecto al efecto de la temperatura,

, en la ecuación (2.8), predice la tasa de acumulación de biomasa normalizada a la temperatura y masa corporal en la madurez

Este modelo hace dos predicciones adicionales para los presupuestos de energía de los ectotermos durante la ontogenia. Primero, al introducir los efectos de la temperatura en la ecuación (2.2) se obtiene (ver material electrónico complementario, apéndice B)

Esto predice que la misma fracción de energía metabólica se asigna al mantenimiento y síntesis en cualquier masa corporal relativa dada, independientemente de la temperatura y el taxón. En segundo lugar, la integración de la ecuación (2.1) con respecto al tiempo da la ecuación (2.3), y la introducción de los efectos de la temperatura da

donde tm es el tiempo para alcanzar un tamaño adulto casi asintótico, madult = (1 – ɛ) M con ɛ ≪ 1 y γm = (madult / M) 1/4. En la ecuación (2.11), Ec, Em y γm son todos independientes de la temperatura, por lo que la cantidad total de energía consumida, Qtot, durante la ontogenia varía predeciblemente con la temperatura comoEl modelo predice que cuando se desarrollan a temperaturas más altas, los ectotermos TSR deberían consumir menos energía y los ectotermos TSR inversos deberían consumir más energía.

Evaluación empírica

Los datos experimentales para una variedad de taxones ectotermos, como nematodos, moluscos, crustáceos, insectos y anfibios (tabla 1) apoyan el modelo. La energía de activación para la tasa metabólica, Ea, para cada organismo se ha calculado con base en la ecuación (2.7). El Ea medio calculado es 0,62 ± 0,03 eV. Este promedio y la mayoría de los valores individuales están cerca de los 0,65 eV previstos, pero algunos valores atípicos en la tabla 1 y estudios anteriores abarcan un rango total de 0,15 a 1,2 eV. La ecuación (2.9) predice que todos los organismos deben exhibir curvas «canónicas» idénticas para las tasas normalizadas de acumulación de biomasa sobre la ontogenia. Los datos de varios organismos generalmente apoyan esta predicción. Como se predijo, las tasas absolutas, normalizadas solo con respecto a la masa, aumentan con el aumento de la temperatura (figura 2a), pero cuando se normalizan con respecto a la masa y la temperatura, todas estas curvas convergen en la misma forma con un pico en μ ≈ 0.3 ( figura 2b). Entonces, la tasa más alta de crecimiento o acumulación de biomasa ocurre aproximadamente a 1/3 de la masa adulta, independientemente de la temperatura. Este pico ocurre en la misma fracción de masa adulta en los ectotermos que en los endotermos.

Discusión

Está bien documentado que, en los ectotermos, las tasas de crecimiento somático y desarrollo ontogenético aumentan con el aumento de la temperatura, por lo que el tiempo de madurez es más corto a temperaturas más altas. Sin embargo, si el tamaño corporal en la madurez es menor o mayor, depende de la diferencia en la dependencia de la temperatura entre estas dos tasas: la TSR ocurre cuando la tasa de desarrollo es más sensible a la temperatura, la TSR inversa cuando la tasa de acumulación de biomasa es más sensible.

La TSR y la TSR inversa son consecuencias necesarias de las diferencias en la dependencia de la temperatura de la tasa de crecimiento somático y la tasa de desarrollo. El crecimiento es la trayectoria de aumento de la masa somática debido a la captación, transformación y asignación de materiales, por lo que debe obedecer al balance de masas. El desarrollo es la trayectoria de diferenciación desde el óvulo fertilizado o alguna etapa posterior hasta el adulto, regulada por interacciones gen-ambiente y señales fisiológicas y bioquímicas. El crecimiento y el desarrollo generalmente ocurren juntos durante la ontogenia, pero no necesariamente se desarrollan a la misma velocidad. Por ejemplo, en los artrópodos, el ritmo de desarrollo post-embrionario está marcado por la muda a través de una serie de estadios, y en los insectos holometábolos, la etapa final, pupa, experimenta diferenciación (desarrollo) pero no crecimiento (ya que la pupa metaboliza pero no alimento, la masa en realidad disminuye).

Muchos investigadores han estudiado la dependencia de la temperatura de estos dos procesos. Ahora está bien documentado que las diferencias de tamaño en la madurez después del desarrollo a diferentes temperaturas pueden deberse a diferencias en el tamaño de las células, el número de células o alguna combinación de estos. Por ejemplo, Caenorhabditis elegans, otros nematodos, rotíferos y algunos artrópodos, tienen un número fijo determinado de células en la madurez, por lo que la variación en el tamaño del cuerpo adulto se debe completamente a la variación en el tamaño de las células. En Drosophila, sin embargo, las diferencias en el tamaño del cuerpo de un adulto después de desarrollarse a diferentes temperaturas pueden deberse principalmente a diferencias en el tamaño de las células o en el número de células.

El estudio actual parece ofrecer cuatro avances importantes sobre los anteriores teóricos y empíricos. tratamientos del TSR. Primero, presentamos un modelo analítico que es a la vez muy simple y muy general.Incorpora un número mínimo de supuestos, parámetros y funciones necesarios para caracterizar el efecto principal de la temperatura en los dos procesos críticos: tasa de acumulación de biomasa y tasa de desarrollo. Todos estos pueden potencialmente medirse para evaluar el modelo, sus supuestos y sus predicciones empíricamente. Las predicciones del modelo proporcionan una línea de base cuantitativa con la que comparar datos para diferentes tipos de animales que se desarrollan en diferentes condiciones fisiológicas y ambientales. Las suposiciones se pueden relajar para generar modelos más complicados para animales donde pueden no aplicarse. Este nivel de simplicidad y generalidad contrasta con los estudios que utilizan un modelo de Sharpe-Schoolfield, que incorpora múltiples parámetros de cinética enzimática que pueden ser solo indirectamente relevantes y son difíciles de medir directamente, y con estudios sobre otros aspectos del desarrollo, como hormonas.

En segundo lugar, nuestro modelo se adapta fácilmente a los casos en los que las diferencias en el tamaño del cuerpo de un adulto después de desarrollarse a diferentes temperaturas se deben a cualquier combinación de variación en el tamaño o número de células. En organismos con un número fijo de células en la madurez, como C. elegans, la variación en el tamaño del cuerpo adulto depende de la cantidad de crecimiento somático y, por lo tanto, del aumento del tamaño celular. Este caso se puede analizar cuantitativamente modificando el modelo para definir la etapa relativa de desarrollo por el número relativo de células en lugar del tiempo relativo.

En tercer lugar, nuestro modelo no solo explica cómo la temperatura da lugar tanto al TSR como al TSR inversa, también predice el efecto de la temperatura de desarrollo en otros tres aspectos importantes del desarrollo. La primera es la trayectoria de la tasa de acumulación de biomasa sobre la ontogenia (ecuaciones (2.8) y (2.9); figura 2). El modelo predice que después de normalizarse para la masa corporal en la madurez, todos los ectotermos deberían exhibir trayectorias cuantitativamente similares de crecimiento ontogenético, con la temperatura afectando solo la tasa de crecimiento absoluto. La segunda predicción es que la proporción de energía asignada al mantenimiento en oposición a la biosíntesis en un tamaño relativo dado es independiente de la temperatura (ecuación 2.10). Entonces, la eficiencia de crecimiento neto a cualquier masa relativa dada, μ, es independiente de la temperatura, aunque disminuye con la ontogenia (ver material complementario electrónico, apéndice E). La tercera predicción novedosa es cómo la temperatura afecta la cantidad total de energía utilizada en cada etapa del desarrollo (ecuación 2.11). No conocemos ningún otro modelo que prediga estas importantes características unificadoras de la ontogenia. Son relevantes para comprender los efectos de la temperatura ambiental en el ciclo de vida, la ecología y la evolución de los ectotermos. Y nuevamente, cuando las desviaciones de las predicciones del modelo se observan empíricamente, estos casos llaman la atención sobre la importancia de otros factores que quedan fuera de nuestro modelo deliberadamente muy simple.

Cuarto, aunque se desarrolló anteriormente explícitamente para el caso de post- desarrollo embrionario, el modelo se puede modificar fácilmente para el caso de un desarrollo embrionario. Un embrión que se desarrolla dentro de un huevo se alimenta de las reservas de energía almacenadas en la yema, por lo que la cantidad total de energía disponible está determinada por el tamaño del huevo. El modelo predice que cuando los huevos del mismo tamaño se incuban a temperaturas más altas, un ectotermo TSR consume menos energía durante la incubación y puede eclosionar con la yema no utilizada, mientras que un ectotermo TSR inverso usa más energía, consume más yema y puede incubar a menos -Etapa desarrollada. En realidad, algunos ectotermos TSR parecen compensar produciendo huevos más pequeños a temperaturas más altas, lo que respalda la predicción de que consumen menos energía total durante el desarrollo. Es posible que se requieran tratamientos más complicados para incorporar otras características del desarrollo embrionario, tales como: (i) el tamaño celular generalmente disminuye con la ontogenia con el múltiplo de ciclos de división celular a medida que un cigoto unicelular se convierte en una cría multicelular y (ii ) el contenido relativo de agua del embrión puede disminuir y la densidad energética de la biomasa acumulada puede aumentar con la ontogenia.

Queda por explicar por qué la mayoría de los ectotermos siguen el TSR, mientras que solo una minoría exhibe el TSR inverso . Varios autores han propuesto explicaciones adaptativas para la preponderancia de la TSR, y muchos otros estudios en el contexto de la variación geográfica en el tamaño del cuerpo ectotermo en gradientes de temperatura ambiental, especialmente en Drosophila. Por lo general, se puede esperar que la selección minimice el tiempo y la energía total consumida durante la ontogenia. El tiempo se puede minimizar mediante la regulación conductual de la temperatura, seleccionando temperaturas más altas tanto para la incubación como para el desarrollo posterior a la eclosión. Esta tendencia de «más cálido para ser mejor» debería traducirse en un TSR. La selección para incorporar un margen de seguridad para que los embriones no se queden sin yema también debe favorecer la TSR.Se debe esperar un TSR inverso solo en casos raros cuando es ventajoso desarrollarse a temperaturas más frías, como para seleccionar de manera conductual microclimas fríos para evitar depredadores o para prolongar el desarrollo debido a limitaciones de estacionalidad ambiental. La teoría desarrollada aquí también debería aplicarse a casos especiales, como cuando la dependencia de la temperatura de la solubilidad y la difusión del oxígeno en medios acuosos limitan el tamaño del huevo y el desarrollo de organismos acuáticos.

El fenómeno de la ‘regla de Bergman’ en ectotermos es consistente con el TSR. En gradientes latitudinales y de elevación de temperatura creciente, los artrópodos acuáticos y terrestres y otros ectotermos suelen ser más pequeños en ambientes más cálidos. Por lo tanto, este patrón podría ser solo una respuesta fenotípica directa a la temperatura ambiental. Alternativamente, si el TSR es más a menudo adaptativo por cualquiera de las razones anteriores, entonces el fenómeno de la regla de Bergmann puede reflejar la selección por un menor tiempo de desarrollo y consumo de energía en ambientes más cálidos. La aplicación de nuestro modelo debería permitir predicciones de los efectos del calentamiento global en el desarrollo del ectotermo.

Nuestro modelo es generalmente consistente con las hipótesis adaptativas anteriores, pero ofrece información adicional. Tanto la tasa de crecimiento como la tasa de desarrollo varían aproximadamente exponencialmente con la temperatura, y la magnitud de la dependencia de la temperatura de cada tasa está sujeta a la selección natural. En general, la selección natural debería tender a mantener la dependencia de la temperatura de estas tasas casi igual, de modo que el programa de desarrollo amortigüe el tamaño en la madurez frente a las perturbaciones debidas a las diferencias de temperatura. Sin embargo, la ecuación (2.7) muestra que Eg – Ed es muy sensible a Ea y Ed (por ejemplo, Δ (Eg – Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)), y por lo tanto, la masa corporal en la madurez, M, es extremadamente sensible a estas temperaturas. dependencias.

Otra aplicación interesante de la teoría es a los organismos que tienen una determinación del sexo dependiente de la temperatura, lo que ocurre en muchos reptiles y anfibios, algunos peces y al menos un pájaro. Las pequeñas diferencias de temperatura durante el desarrollo deberían afectar potencialmente no solo el género de la cría, sino también el tiempo de desarrollo y el tamaño corporal al momento de la eclosión. Se sabe que las temperaturas más cálidas durante el desarrollo pueden producir machos o hembras, según el taxón: por ejemplo, generalmente machos en los cocodrilos y hembras en las tortugas. En el pavo arbusto australiano (Alectura lathami), las temperaturas más altas durante la incubación de los huevos dan como resultado proporcionalmente más hembras con una masa corporal más grande al momento de la eclosión, de acuerdo con la TSR inversa. Las diferencias relacionadas con el sexo inducidas por la temperatura en el tiempo de desarrollo y el tamaño corporal al momento de la eclosión deberían tener consecuencias potencialmente importantes para el ciclo de vida y la ecología posteriores.

El modelo cuantitativo desarrollado aquí y versiones de simulación analítica matemática o por computadora más complicadas que podría desarrollarse para casos que no cumplan con los supuestos simplificadores, proporcionar una base teórica para evaluar las respuestas de los organismos ectotérmicos a los cambios en los regímenes de temperatura ambiental. La magnitud del reciente calentamiento global antropogénico ya es sustancial y es probable que aumente durante décadas y quizás siglos. Sin duda, los impactos sobre los animales ectotérmicos y su ecología serán profundos. Muchos de estos impactos pueden entenderse en un contexto teórico general que se basa en el efecto fundamental de la temperatura sobre el metabolismo y los efectos del metabolismo en muchos aspectos de la estructura y función de los organismos, la ecología de poblaciones y ecosistemas y la evolución biológica. Será imposible realizar estudios detallados, de una especie a la vez, para predecir los efectos del cambio climático en la abundancia, distribución y diversidad de especies. Una alternativa práctica será comenzar por desarrollar una teoría general, como el modelo que se presenta aquí, que se basa en principios biológicos fundamentales y puede hacer predicciones cuantitativas comprobables.

Footnotes