Innledning

Endringer i miljø temperaturregimer utgjør potensielt alvorlige problemer for ektotermiske organismer. Kroppstemperaturene deres svinger med omgivelsestemperaturene, og frekvensen av de fleste biokjemiske reaksjoner og biologiske prosesser øker omtrent eksponentielt med temperaturen. Så temperaturendring endrer bokstavelig talt tempoet i livet.

Hastighetene for ontogenetisk vekst og utvikling er ikke unntak. Ektotermiske dyr utvikler seg raskere ved varmere temperaturer, og de modnes vanligvis ved mindre kroppsstørrelser – så mye som 20 prosent mindre for en temperaturøkning på 10 ° C. Dette fenomenet har blitt kalt ‘temperaturstørrelsesregelen’ (TSR). Som de fleste biologiske ‘regler’ er det imidlertid unntak, inkludert veldokumenterte tilfeller av omvendt TSR, der de modne kroppsstørrelsene er større ved høyere temperaturer. Ulike samlinger gir omtrent 15 prosent (13–17%) av omvendte TSR-tilfeller.

Her utvikler vi en enkel modell for effekten av temperatur på ontogenetisk utvikling av ektotermiske dyr. Modellen utvider en tidligere modell for tildeling av energi og biomasse til vekst på endotermer ved eksplisitt å innlemme temperaturavhengigheten av utviklingshastigheten og hastigheten for somatisk vekst. Enhver ubalanse i disse to hastighetene resulterer i enten TSR eller revers-TSR, avhengig av hvilken prosess som er mer følsom for temperatur. Modellen forutsier brøkdelene av energi som er allokert til vedlikehold og biomassesyntese på et gitt utviklingsstadium, inkludert den totale mengden energi brukt under utvikling. Vi modellerer eksplisitt tilfelle av utvikling etter klekking, der et dyr bruker mat for å gi stoffskifte. Senere vurderer vi tilfellet med embryonal utvikling, der organismen driver drivstoffskiftet fra energireserver lagret i egget.

Modellen

Vekst og utvikling blir drevet av metabolisme. Det er velkjent at innenfor det normale temperaturområdet øker metabolismen omtrent eksponentielt med temperaturen. Dette forholdet kan beskrives av Boltzmann-forholdet, , der Ea er en ‘aktiveringsenergi’ som gjenspeiler kinetikken til den underliggende biokjemiske reaksjoner og kvantifiserer temperaturavhengigheten, k er Boltzmanns konstant og T er absolutt temperatur (, men se). For prosesser styrt av aerob respirasjon, slik som vekst og utvikling av de fleste ektoterme dyr, er Ea typisk omtrent 0,65 eV (tilsvarende til en Q10 på ca. 2,5 eller en 2,5 ganger økning i utviklingshastighet for en temperaturøkning på 10 ° C).

Effekten av temperatur på kroppsstørrelse ved modenhet avhenger imidlertid av hvordan energi og materialer tildeles under ontogeni. Kroppsmassen m (t, T) når som helst, t, under utvikling avhenger av størrelsen på to forskjellige prosesser som kan ha ulik temperaturavhengighet: (i) veksthastighet eller hastighet på opphopning av biomasse, ∂ m / ∂t, med temperaturavhengighet og (ii) utviklingshastighet eller hastighet for ontogenetisk differensiering, ∂μ ′ / ∂t, med temperaturavhengighet , hvor Eg og Ed er de respektive ‘aktiveringsenergiene’ (figur 1). Det relative utviklingsstadiet, μ ′ ≡ t / tdev, er definert i form av tiden til det nåværende utviklingsstadiet, t, i forhold til den totale utviklingstiden, tdev. På samme måte er den relative kroppsmassen, μ ≡ m / M, kroppsstørrelsen når som helst, t, i forhold til voksen kroppsstørrelse. Siden ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev, er den totale utviklingstiden . Det relative utviklingsstadiet er en enkel måte å standardisere den totale ontogenetiske banen på en skala fra 0–1, så μ ′ = 0,1 betyr 10 prosent av tiden til voksen alder. Voksenmassen, , er proporsjonal med . Det kan også beregnes som . Med mindre disse to prosessene, vekst og utvikling, har nøyaktig samme temperaturavhengighet (f.eks. ≡ Ed), vil størrelsen ved modenhet variere med temperaturen (figur 1).

Dyret spiser mat for å gi vekst og utvikling fra klekking til voksen. Vi bruker en utvidet ontogenetisk vekstmodell for å fange energitildelingen under vekst. Frekvensen av matassimilering, A, er summen av energiforbruket for vedlikehold og vekst. Så

og

der Bmaint er energien som brukes på vedlikehold, Bsyn er energien som brukes til å syntetisere den nye biomassen, B er den totale metabolske hastigheten, S er hastigheten for energitildeling til lagring i ny biomasse og Bsyn + S er hastigheten på energi brukt på vekst. Forutsatt at energiinnholdet per enhet biomasse, Ec, forblir konstant over ontogeni og er uavhengig av temperatur, reflekterer disse ligningene energi og massebalanse når som helst, t. Den integrerte formen over hele utviklingsperioden er

der Qtot er den totale energimengden som brukes, Qmaint er energiforbruket ved vedlikehold er Qsyn energi brukt til å syntetisere ny biomasse og Qsto er energi lagret i ny biomasse.

For å innlemme effekter av kroppsstørrelse og temperatur i ligning (2.1), legger vi to forutsetninger:

– Gjennom ontogeni, metabolsk hastighet, B, skalaer med kroppsmasse som B = B0m3 / 4, hvor B0 er konstant i og blant individer av samme art som utvikler seg ved samme temperatur, men varierer med temperatur og art. Generaliteten til m3 / 4-skalering av metabolsk hastighet er blitt stilt spørsmål (men se). Det er greit å erstatte en generell skaleringseksponent, α eller en annen numerisk verdi når det er overbevisende bevis for avvik fra tre-kvart-effekt-skalering.

– Temperaturavhengighetene til komponentprosessene kan karakteriseres av Boltzmann-forhold som angitt ovenfor og nedenfor.

Omskrivningsligning (2.2) å eksplisitt innlemme kroppsmasseavhengighet gir

I tillegg Bmaint = mBm, der Bm = B0M − 1 / 4 er den massespesifikke hastigheten på energiforbruk for vedlikehold, M er kroppsmassen ved modenhet, Bsyn = Em (∂m / ∂t), og Em er mengden energi brukt til å syntetisere en enhet biomasse, antatt her å være uavhengig av temperatur. Å dele begge sider av ligningen (2.4) med m3 / 4 gir

Nå innlemmer vi temperaturavhengighetene i figur 1 ogligning (2.5) gir

der μ ≡ m / M er den relative kroppsmassen når som helst, t, som er temperaturuavhengig; Ea, Eg og Ed er aktiveringsenergiene for hastighetene for henholdsvis total metabolisme, vekst og utvikling; og C1, C2 og C3, er temperaturuavhengige koeffisienter. Derfor gir ligning (2.6) forholdet mellom temperaturavhengighet av hastigheter for metabolisme, vekst og utvikling

Modellen forutsier banene for biomasseopphopning og utviklingshastighet over ontogeni fra klekking til modenhet. Omskrivningsligning (2.4) ved normalisering med hensyn til M, kroppsmassen ved modenhet, gir en normalisert biomasseakkumuleringshastighet (se elektronisk tilleggsmateriale, vedlegg A)

der C1 er en temperaturuavhengig koeffisient. Normalisering med hensyn til effekten av temperatur,, i ligning (2.8), forutsier biomasseakkumuleringshastigheten normalisert til både temperatur og kroppsmasse ved modenhet

Denne modellen gir to ekstra spådommer for energibudsjettene til ektotermi under ontogeni. Først gir innføring av effekter av temperatur i ligning (2.2) (se elektronisk tilleggsmateriale, vedlegg B)

Dette spår at den samme brøkdelen av metabolsk energi tildeles til vedlikehold og syntese ved en gitt relativ kroppsmasse, uavhengig av temperatur og takson. For det andre gir integrering av ligning (2.1) med hensyn til tid ligning (2.3), og innføring av temperatureffekter gir

der tm er på tide å nå noen nesten asymptotisk voksenstørrelse, madult = (1 – ɛ) M med ɛ ≪ 1 og γm = (madult / M) 1/4. I ligning (2.11), Ec, Em og γm er alle uavhengige av temperaturen, så den totale energimengden som forbrukes, Qtot, under ontogeni varierer forutsigbart med temperaturen somModellen forutsier at når de utvikler seg ved høyere temperaturer, bør TSR-ektotermier forbruke mindre energi og omvendt-TSR-ektotermier bør forbruke mer energi.

Empirisk evaluering

Eksperimentelle data for en rekke ektoterma taxa, som nematoder, bløtdyr, krepsdyr, insekter og amfibier (tabell 1) støtter modellen. Aktiveringsenergien for metabolsk hastighet, Ea, for hver organisme er beregnet basert på ligning (2.7). Gjennomsnittlig beregnet Ea er 0,62 ± 0,03 eV. Dette gjennomsnittet og de fleste av de enkelte verdiene er nær det forutsagte 0,65 eV, men noen få avvik i tabell 1 og tidligere studier omfatter et totalt område fra 0,15 til 1,2 eV. Ligning (2.9) forutsier at alle organismer skal utvise identiske ‘kanoniske’ kurver for normaliserte biomasseakkumuleringshastigheter over ontogeni. Data for flere organismer støtter generelt denne spådommen. Som forutsagt øker de absolutte hastighetene, normalisert bare med hensyn til masse, med økende temperatur (figur 2a), men når de normaliseres med hensyn til både masse og temperatur, konvergerer disse kurvene alle på samme form med en topp på μ ≈ 0,3 ( figur 2b). Så, den høyeste veksthastigheten eller opphopningen av biomasse skjer ved omtrent 1/3 av voksenmassen, uavhengig av temperatur. Denne toppen opptrer ved samme brøkdel av voksenmassen i ektotermi som den gjør i endotermi.

Diskusjon

Det er godt dokumentert at frekvensen av både somatisk vekst og ontogenetisk utvikling i ektotermer øker med økende temperatur, så tiden til modenhet er kortere ved høyere temperaturer. Hvorvidt kroppsstørrelse ved modenhet er mindre eller større, avhenger imidlertid av forskjellen i temperaturavhengighet mellom disse to hastighetene: TSR oppstår når utviklingshastigheten er mer temperaturfølsom, den omvendte TSR når biomasseakkumuleringshastigheten er mer følsom. / p>

TSR og revers-TSR er nødvendige konsekvenser av forskjeller i temperaturavhengighet av somatisk vekst og utviklingshastighet. Vekst er banen for økning i somatisk masse på grunn av opptak, transformasjon og tildeling av materialer, så den må adlyde massebalanse. Utvikling er banen for differensiering fra befruktet egg eller et senere stadium til voksen, regulert av gen-for-miljø-interaksjoner og fysiologiske og biokjemiske signaler. Vekst og utvikling skjer vanligvis sammen under ontogeni, men fortsetter ikke nødvendigvis i samme takt. For eksempel, i leddyr, er tempoet for post-embryonal utvikling preget av felling gjennom en rekke instarer, og i holometabolske insekter gjennomgår den siste fasen, puppe, differensiering (utvikling) men ingen vekst (siden puppa metaboliserer, men ikke feed, masse avtar faktisk).

Mange etterforskere har studert temperaturavhengigheten av disse to prosessene. Det er nå godt dokumentert at forskjeller i størrelse ved modenhet etter utvikling ved forskjellige temperaturer kan skyldes forskjeller i cellestørrelse, antall celler eller en kombinasjon av disse. For eksempel har Caenorhabditis elegans, andre nematoder, rotiferer og noen leddyr, et bestemt antall celler ved modenhet, så variasjon i voksen kroppsstørrelse skyldes helt og holdent variasjon i cellestørrelse. I Drosophila kan imidlertid forskjeller i voksen kroppsstørrelse etter utvikling ved forskjellige temperaturer først og fremst skyldes forskjeller i enten cellestørrelse eller cellenummer.

Den nåværende studien ser ut til å tilby fire viktige fremskritt i forhold til tidligere teoretisk og empirisk behandlinger av TSR. Først presenterer vi en analytisk modell som er både veldig enkel og veldig generell.Den inneholder et minimum antall forutsetninger, parametere og funksjoner som kreves for å karakterisere den primære effekten av temperatur på de to kritiske prosessene: hastighet på oppsamling av biomasse og utviklingshastighet. Disse kan alle potensielt måles for å evaluere modellen, dens antagelser og dens spådommer empirisk. Modellspådommer gir et kvantitativt grunnlinje som man kan sammenligne data for forskjellige dyreslag som utvikler seg under forskjellige fysiologiske og miljømessige forhold. Antagelsene kan lempes for å generere mer kompliserte modeller for dyr der de kanskje ikke gjelder. Dette nivået av enkelhet og generalitet står i kontrast til studier som bruker en Sharpe – Schoolfield-modell, som inneholder flere parametere for enzymkinetikk som bare kan være indirekte relevante og er vanskelige å måle direkte, og til studier på andre aspekter av utvikling, for eksempel hormonell regulering.

For det andre imøtekommer modellen vår lett tilfeller der forskjeller i kroppsstørrelse hos voksne etter utvikling ved forskjellige temperaturer skyldes en kombinasjon av variasjon i cellestørrelse eller celletall. I organismer med et fast antall celler ved modenhet, som C. elegans, avhenger variasjon i voksen kroppsstørrelse av mengden somatisk vekst og dermed økningen i cellestørrelse. Denne saken kan analyseres kvantitativt ved å modifisere modellen for å definere det relative utviklingsstadiet etter relativt antall celler i stedet for relativ tid.

For det tredje tar vår modell ikke bare rede for hvordan temperaturen gir opphav til både TSR og omvendt TSR, forutsier den også effekten av utviklingstemperatur på tre andre viktige aspekter ved utvikling. Den første er banen for akkumuleringshastighet for biomasse over ontogeni (ligninger (2.8) og (2.9); figur 2). Modellen spår at etter normalisering for kroppsmasse ved modenhet, skal alle ektotermer vise kvantitativt like baner av ontogenetisk vekst, med temperatur som bare påvirker den absolutte vekstraten. Den andre spådommen er at andelen energi som tildeles vedlikehold i motsetning til biosyntese ved en gitt relativ størrelse er uavhengig av temperatur (ligning 2.10). Så nettoveksteffektiviteten ved en gitt relativ masse, μ, er uavhengig av temperatur, selv om den avtar over ontogeni (se elektronisk tilleggsmateriale, vedlegg E). Den tredje nye spådommen er hvordan temperaturen påvirker den totale mengden energi brukt på hvert utviklingsstadium (ligning 2.11). Vi kjenner ingen andre modeller som forutsier disse viktige samlende trekk ved ontogeni. De er relevante for å forstå effekter av miljøtemperatur på livshistorie, økologi og evolusjon av ektotermier. Og igjen, når avvik fra modellspådommer observeres empirisk, henviser disse tilfellene til viktigheten av andre faktorer som er utelatt av vår bevisst veldig enkle modell. embryonal utvikling, kan modellen enkelt modifiseres i tilfelle embryonal utvikling. Et embryo som utvikler seg i et egg blir drevet av energireserver lagret i eggeplomme, så den totale tilgjengelige energimengden er fastlagt av eggstørrelsen. Modellen forutsier at når egg av samme størrelse inkuberes ved høyere temperaturer, bruker en TSR-ektoterm mindre energi under inkubasjon og kan klekkes med ubrukt eggeplomme, mens en omvendt TSR-ektoterm bruker mer energi, bruker mer eggeplomme og kan klekkes med en mindre -utviklet scene. Faktisk ser det ut til at noen TSR-ektotermer kompenserer ved å produsere mindre egg ved høyere temperaturer, noe som støtter spådommen om at de bruker mindre total energi under utvikling. Mer kompliserte behandlinger kan være påkrevd for å innlemme andre funksjoner ved embryonal utvikling, for eksempel: (i) cellestørrelse avtar vanligvis over ontogeni med flere sykluser av celledeling når en encellet zygote utvikler seg til en flercellulær klekking og ) det relative vanninnholdet i embryoet kan reduseres og energitettheten til akkumulert biomasse kan øke over ontogeni.

Det gjenstår å forklare hvorfor de fleste ektotermer følger TSR, mens bare et mindretall viser omvendt TSR . Flere forfattere har foreslått adaptive forklaringer på overvekt av TSR, og mange andre studier i sammenheng med geografisk variasjon i ektoterm kroppsstørrelse i gradienter av omgivelsestemperatur, spesielt i Drosophila. Vanligvis kan valg forventes å minimere tiden og den totale energiforbruket under ontogeni. Tiden kan minimeres ved atferdstemperaturregulering, ved å velge høyere temperaturer for både inkubasjon og utvikling etter klekking. Denne tendensen til ‘varmere å bli bedre’ bør oversettes til en TSR. Valg for å innlemme en sikkerhetsmargin slik at embryoer ikke går tom for eggeplomme, bør også favorisere TSR.En omvendt TSR bør bare forventes i sjeldne tilfeller når det er fordelaktig å utvikle seg ved kaldere temperaturer, for eksempel å velge kaldt mikroklima for atferdsmessig for å unngå rovdyr eller forlenge utviklingen på grunn av begrensninger i miljøsesong. Teorien som er utviklet her, bør også gjelde spesielle tilfeller, for eksempel når temperaturavhengighet av løselighet og diffusjon av oksygen i vandige medier begrenser eggstørrelse og utvikling av vannorganismer.

Fenomenet ‘Bergmans regel’ i ektotermi er konsistent med TSR. I breddegrad og høydeovergang med økende temperatur er både vannlevende og terrestriske leddyr og andre ektotermi ofte mindre i varmere omgivelser. Dette mønsteret kan potensielt bare være en direkte fenotypisk respons på omgivelsestemperaturen. Alternativt hvis TSR er oftest tilpasningsdyktig av noen av de ovennevnte årsakene, da kan Bergmanns regelfenomen gjenspeile valg for redusert utviklingstid og energiforbruk i varmere omgivelser. Anvendelse av modellen vår skal tillate spådommer for effekter av global oppvarming på ektotermutvikling.

Vår modell er generelt i samsvar med ovennevnte adaptive hypoteser, men gir ytterligere innsikt. Både veksthastighet og utviklingshastighet varierer omtrent eksponentielt med temperaturen, og størrelsen på temperaturavhengigheten til hver hastighet er underlagt naturlig valg. Generelt bør naturlig utvalg ha en tendens til å holde temperaturavhengigheten av disse hastighetene nesten like, slik at utviklingsprogrammet støtter størrelsen ved modenhet mot forstyrrelser på grunn av temperaturforskjeller. Likning (2.7) viser imidlertid at Eg – Ed er veldig følsom for Ea og Ed (f.eks. Δ (Eg – Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)), og følgelig er kroppsmasse ved modenhet, M, ekstremt følsom for disse temperaturene. avhengigheter.

En annen interessant anvendelse av teorien er på organismer som har temperaturavhengig kjønnsbestemmelse, som forekommer i mange reptiler og amfibier, noen fisker og minst en fugl. Små temperaturforskjeller under utvikling bør potensielt påvirke ikke bare kjønnet på klekking, men også tidspunktet for utvikling og kroppsstørrelse ved klekking. Det er kjent at varmere temperaturer under utvikling kan produsere enten hanner eller hunner, avhengig av taxon: for eksempel generelt menn i krokodiller og kvinner i skilpadder. I den australske penselkalkunen (Alectura lathami) resulterer høyere temperaturer under inkubasjon av egg i forholdsvis flere kvinner med større kroppsmasse ved klekking, i samsvar med revers-TSR. Temperaturinduserte kjønnsrelaterte forskjeller i utviklingstid og kroppsstørrelse ved klekking burde ha potensielt viktige konsekvenser for påfølgende livshistorie og økologi.

Den kvantitative modellen utviklet her, og mer kompliserte analytiske matematiske eller datasimuleringsversjoner som kunne utvikles for tilfeller som ikke oppfyller de forenklende antagelsene, gir et teoretisk grunnlag for å vurdere responser fra ektotermiske organismer på endringer i miljøtemperaturregimer. Omfanget av den nylig menneskeskapte globale oppvarmingen er allerede betydelig og vil sannsynligvis øke i flere tiår og kanskje århundrer. Virkningen på ektotermiske dyr og deres økologi vil utvilsomt være dyp. Mange av disse innvirkningene kan forstås i en generell teoretisk sammenheng som er basert på den grunnleggende effekten av temperatur på metabolismen, og effekten av metabolisme på mange aspekter av organismenes struktur og funksjon, befolknings- og økosystemøkologi og biologisk evolusjon. Det vil være umulig å gjennomføre detaljerte studier av en art av gangen for å forutsi effekter av klimaendringer på overflod, utbredelse og mangfold av arter. Et praktisk alternativ vil være å starte med å utvikle generell teori, som modellen presentert her, som er basert på grunnleggende biologiske prinsipper og som kan gjøre testbare kvantitative spådommer.

Fotnoter