Introduktion

Ændringer i miljøet temperaturregimer udgør potentielt alvorlige problemer for ektotermiske organismer. Deres kropstemperaturer svinger med omgivelsestemperaturer, og hastighederne for de fleste biokemiske reaktioner og biologiske processer stiger omtrent eksponentielt med temperaturen. Så skiftende temperatur ændrer bogstaveligt tempoet i livet.

Hastighederne for ontogenetisk vækst og udvikling er ikke undtagelser. Ektotermiske dyr udvikler sig hurtigere ved varmere temperaturer, og de modnes normalt ved mindre kropsstørrelser – så meget som 20 procent mindre for en temperaturstigning på 10 ° C. Dette fænomen er blevet kaldt ‘temperaturstørrelsesreglen’ (TSR). Som de fleste biologiske ‘regler’ er der dog undtagelser, herunder veldokumenterede tilfælde af reverse-TSR, hvor de modne kropsstørrelser er større ved højere temperaturer. Forskellige kompileringer giver ca. 15 procent (13–17%) af omvendte TSR-tilfælde.

Her udvikler vi en simpel model for temperaturens indvirkning på ontogenetisk udvikling af ektotermiske dyr. Modellen udvider en tidligere model til allokering af energi og biomasse til vækst på endotermer ved eksplicit at inkorporere temperaturafhængigheden af udviklingshastigheden og den somatiske vækst. Enhver ubalance i disse to hastigheder resulterer i enten TSR eller reverse-TSR, afhængigt af hvilken proces der er mere følsom over for temperatur. Modellen forudsiger de brøkdele af energi, der er afsat til vedligeholdelse og biomassesyntese på et givet udviklingsstadium, inklusive den samlede mængde energi brugt under udvikling. Vi modellerer eksplicit tilfældet med udvikling efter klækning, hvor et dyr indtager mad for at fremskynde dets stofskifte. Senere overvejer vi tilfældet med embryonal udvikling, hvor organismen fremmer dets stofskifte fra energireserver lagret i ægget.

Modellen

Vækst og udvikling er drevet af stofskifte. Det er velkendt, at metabolisk hastighed inden for det normale temperaturområde stiger omtrent eksponentielt med temperaturen. Dette forhold kan beskrives af Boltzmann-forholdet , hvor Ea er en ‘aktiveringsenergi’, der afspejler kinetikken i den underliggende biokemiske reaktioner og kvantificerer temperaturafhængigheden, k er Boltzmanns konstant og T er absolut temperatur (, men se). For processer styret af aerob respiration, såsom vækst og udvikling af de fleste ektoterme dyr, er Ea typisk ca. 0,65 eV (svarende til en Q10 på ca. 2,5 eller en 2,5 gange stigning i udviklingshastighed for en 10 ° C stigning i temperatur).

Effekten af temperatur på kropsstørrelse ved modenhed afhænger dog af, hvordan energi og materialer tildeles under ontogeni. Kropsmassen m (t, T) til enhver tid, t under udvikling afhænger af størrelsen af to forskellige processer, der kan have forskellig temperaturafhængighed: (i) væksthastighed eller hastighed for biomasseakkumulation, ∂ m / ∂t, med temperaturafhængighed og (ii) udviklingshastighed eller hastighed for ontogenetisk differentiering, ∂μ ′ / ∂t, med temperaturafhængighed , hvor Eg og Ed er de respektive ‘aktiveringsenergier’ (figur 1). Det relative udviklingsstadium, μ ′ ≡ t / tdev, er defineret i form af tiden til det nuværende udviklingsstadium, t, i forhold til den samlede udviklingstid, tdev. Tilsvarende er den relative kropsmasse, μ ≡ m / M, kropsstørrelsen til enhver tid, t, i forhold til voksen kropsstørrelse. Siden ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev er den samlede udviklingstid . Det relative udviklingsstadium er en enkel måde at standardisere den samlede ontogenetiske bane på en skala fra 0-1, så μ ′ = 0,1 betyder 10 procent af tiden til voksenalderen. Voksenmassen, , er proportional med . Det kan også beregnes som . Medmindre disse to processer, vækst og udvikling, har nøjagtig den samme temperaturafhængighed (f.eks. ≡ Ed), vil størrelsen ved modenhed variere med temperaturen (figur 1).

Dyret spiser mad for at skabe vækst og udvikling fra klækning til voksen. Vi bruger en udvidet ontogenetisk vækstmodel til at fange energitildelingen under vækst. Hastigheden af fødevareassimilering, A, er summen af energiforbruget til vedligeholdelse og vækst. Så

og

hvor Bmaint er den energihastighed, der bruges på vedligeholdelse, Bsyn er den energihastighed, der bruges til at syntetisere den nye biomasse, B er den samlede metaboliske hastighed, S er hastigheden for energitildeling til lagring i ny biomasse og Bsyn + S er hastigheden af energi brugt på vækst. Forudsat at energiindholdet pr. Enhed biomasse, Ec, forbliver konstant over ontogeni og er uafhængig af temperatur, reflekterer disse ligninger energi og massebalance til enhver tid, t. Den integrerede form over hele udviklingsperioden er

hvor Qtot er den samlede energimængde, Qmaint er energiforbrug ved vedligeholdelse er Qsyn energi brugt til at syntetisere ny biomasse, og Qsto er energi lagret i ny biomasse.

For at inkorporere effekter af kropsstørrelse og temperatur i ligning (2.1), antager vi to antagelser:

– Gennem ontogeni, metabolisk hastighed, B, skalaer med kropsmasse som B = B0m3 / 4, hvor B0 er konstant inden for og blandt individer af samme art, der udvikler sig ved samme temperatur, men varierer med temperatur og art. Generelheden af m3 / 4-skalering af metabolisk hastighed er blevet sat i tvivl (men se). Det er ligetil at erstatte en generisk skaleringseksponent, α eller en anden numerisk værdi, når der er overbevisende beviser for afvigelse fra skalering med tre fjerdedele.

– Temperaturafhængighederne i komponentprocesserne kan karakteriseres ved Boltzmann-forhold som angivet ovenfor og nedenfor.

Omskrivningsligning (2.2) at eksplicit inkorporere kropsmasseafhængighed giver

Derudover Bmaint = mBm, hvor Bm = B0M − 1 / 4 er den massespecifikke hastighed for energiforbrug til vedligeholdelse, M er kropsmassen ved modenhed, Bsyn = Em (∂m / ∂t), og Em er den mængde energi, der bruges til at syntetisere en enhed biomasse, antaget her at være uafhængig af temperaturen. At dele begge sider af ligning (2.4) med m3 / 4 giver

Nu inkorporerer temperaturafhængighederne i figur 1 ogligning (2.5) giver

hvor μ ≡ m / M er den relative kropsmasse til enhver tid, t, som er temperaturuafhængig; Ea, Eg og Ed er aktiveringsenergierne for hastighederne for henholdsvis samlet stofskifte, vækst og udvikling; og Cl, C2 og C3, er temperaturuafhængige koefficienter. Ligning (2.6) giver derfor forholdet mellem temperaturafhængighederne af metabolisme, vækst og udvikling

Modellen forudsiger banerne for biomasseakkumuleringshastighed og udviklingshastighed over ontogeni fra ruge til modenhed. Omskrivningsligning (2.4) ved normalisering med hensyn til M, kroppens masse ved modenhed, giver en normaliseret biomasseakkumuleringshastighed (se elektronisk supplerende materiale, appendiks A)

hvor C1 er en temperaturuafhængig koefficient. Normalisering med hensyn til temperaturens virkningi ligning (2.8) forudsiger biomasseakkumuleringshastigheden normaliseret til både temperatur og kropsmasse ved modenhed

Denne model forudsætter yderligere to forudsætninger for energibudgetterne for ektotermi under ontogeni. Først giver indføring af effekter af temperatur i ligning (2.2) (se elektronisk supplerende materiale, appendiks B)

Dette forudsiger at den samme brøkdel af metabolisk energi allokeres til vedligeholdelse og syntese ved en given relativ kropsmasse, uanset temperatur og taxon. For det andet giver integration af ligning (2.1) med hensyn til tid ligning (2.3), og indføring af temperatureffekter giver

hvor tm er tiden til at nå en næsten asymptotisk voksenstørrelse, madult = (1 – ɛ) M med ɛ ≪ 1 og γm = (madult / M) 1/4. I ligning (2.11), Ec, Em og γm er alle uafhængige af temperaturen, så den samlede mængde energi, der forbruges, Qtot, under ontogeni varierer forudsigeligt med temperaturen somModellen forudsiger, at når der udvikles ved højere temperaturer, skal TSR-ektotermier forbruge mindre energi og omvendt TSR-ektotermier skulle forbruge mere energi.

Empirisk evaluering

Eksperimentelle data for en række ectotherm taxa, såsom nematoder, bløddyr, krebsdyr, insekter og padder (tabel 1) understøtter modellen. Aktiveringsenergien for stofskiftehastighed, Ea, for hver organisme er beregnet ud fra ligning (2.7). Den gennemsnitlige beregnede Ea er 0,62 ± 0,03 eV. Dette gennemsnit og de fleste af de enkelte værdier er tæt på den forudsagte 0,65 eV, men et par outliers i tabel 1 og tidligere undersøgelser omfatter et samlet interval fra 0,15 til 1,2 eV. Ligning (2.9) forudsiger, at alle organismer skal udvise identiske ‘kanoniske’ kurver for normaliserede hastigheder af akkumulering af biomasse over ontogeni. Data for flere organismer understøtter generelt denne forudsigelse. Som forudsagt stiger de absolutte hastigheder, normaliseret kun med hensyn til masse, med stigende temperatur (figur 2a), men når de normaliseres med hensyn til både masse og temperatur, konvergerer disse kurver alle på samme form med en top på μ ≈ 0,3 ( figur 2b). Så den højeste vækstrate eller biomasseakkumulering forekommer ved ca. 1/3 af voksenmassen uafhængigt af temperaturen. Denne top forekommer ved den samme brøkdel af voksenmassen i ektotermi som den gør i endotermi.

Diskussion

Det er veldokumenteret, at i ektotermi øges hastigheden for både somatisk vækst og ontogenetisk udvikling med stigende temperatur, så tid til modenhed er kortere ved højere temperaturer. Om kropsstørrelse ved modenhed er mindre eller større afhænger dog af forskellen i temperaturafhængighed mellem disse to hastigheder: TSR opstår, når udviklingshastigheden er mere temperaturfølsom, den omvendte TSR, når akkumuleringshastigheden for biomasse er mere følsom. / p>

TSR og reverse-TSR er nødvendige konsekvenser af forskelle i temperaturafhængighed af somatisk vækstrate og udviklingshastighed. Vækst er banen for stigning i somatisk masse på grund af optagelse, transformation og allokering af materialer, så den skal adlyde massebalance. Udvikling er banen for differentiering fra befrugtet æg eller et senere stadium til voksen, reguleret af gen-ved-miljø-interaktioner og fysiologiske og biokemiske signaler. Vækst og udvikling forekommer normalt sammen under ontogeni, men fortsætter ikke nødvendigvis i samme tempo. For eksempel i leddyr er tempoet for post-embryonal udvikling præget af fældning gennem en række instarer, og i holometabolske insekter gennemgår den sidste fase, puppe, differentiering (udvikling) men ingen vækst (da puppen metaboliserer, men ikke foder, masse falder faktisk).

Mange efterforskere har undersøgt temperaturafhængigheden af disse to processer. Det er nu veldokumenteret, at forskelle i størrelse ved modenhed efter udvikling ved forskellige temperaturer kan skyldes forskelle i cellestørrelse, antal celler eller en kombination af disse. For eksempel har Caenorhabditis elegans, andre nematoder, rotiferer og nogle leddyr et bestemt antal celler ved modenhed, så variation i voksen kropsstørrelse skyldes fuldstændig variation i cellestørrelse. I Drosophila kan forskelle i voksen kropsstørrelse efter udvikling ved forskellige temperaturer imidlertid primært skyldes forskelle i enten cellestørrelse eller celletal.

Den nuværende undersøgelse ser ud til at tilbyde fire vigtige fremskridt i forhold til tidligere teoretisk og empirisk behandlinger af TSR. For det første præsenterer vi en analytisk model, der er både meget enkel og meget generel.Den indeholder et minimum antal antagelser, parametre og funktioner, der kræves for at karakterisere temperaturens primære effekt på de to kritiske processer: biomasseakkumuleringshastighed og udviklingshastighed. Disse kan alle potentielt måles for at evaluere modellen, dens antagelser og dens forudsigelser empirisk. Model forudsigelser giver en kvantitativ basislinie, som data kan sammenlignes for forskellige slags dyr, der udvikler sig under forskellige fysiologiske og miljømæssige forhold. Antagelserne kan lempes for at generere mere komplicerede modeller for dyr, hvor de muligvis ikke gælder. Dette niveau af enkelhed og generalitet står i modsætning til undersøgelser, der bruger en Sharpe – Schoolfield-model, der inkorporerer flere parametre for enzymkinetik, der kun kan være indirekte relevante og vanskelige at måle direkte, og til studier af andre aspekter af udvikling, såsom hormonel regulering.

For det andet imødekommer vores model let tilfælde, hvor forskelle i voksen kropsstørrelse efter udvikling ved forskellige temperaturer skyldes enhver kombination af variation i cellestørrelse eller celletal. I organismer med et fast antal celler ved modenhed, såsom C. elegans, afhænger variationen i voksen kropsstørrelse af mængden af somatisk vækst og dermed stigningen i cellestørrelse. Denne sag kan analyseres kvantitativt ved at modificere modellen for at definere det relative udviklingsstadium efter relativt antal celler i stedet for relativ tid.

For det tredje tager vores model ikke kun hensyn til, hvordan temperaturen giver anledning til både TSR og omvendt TSR forudsiger det også effekten af udviklingstemperatur på tre andre vigtige aspekter af udviklingen. Den første er banen for biomasseakkumuleringshastighed over ontogeni (ligninger (2.8) og (2.9); figur 2). Modellen forudsiger, at efter ektralisering af kropsmasse ved modenhed, skal alle ektotermier udvise kvantitativt lignende baner for ontogenetisk vækst, hvor temperaturen kun påvirker den absolutte vækstrate. Den anden forudsigelse er, at andelen af energi tildelt til vedligeholdelse i modsætning til biosyntese ved en given relativ størrelse er uafhængig af temperaturen (ligning 2.10). Så nettovæksteffektiviteten ved en given relativ masse, μ, er uafhængig af temperaturen, skønt den falder over ontogeni (se elektronisk supplerende materiale, bilag E). Den tredje nye forudsigelse er, hvordan temperaturen påvirker den samlede mængde energi, der bruges på hvert udviklingsstadium (ligning 2.11). Vi kender ingen anden model, der forudsiger disse vigtige samlende træk ved ontogeni. De er relevante for at forstå effekterne af miljøtemperaturen på ektotermers livshistorie, økologi og udvikling. Og igen, når afvigelser fra modelforudsigelser observeres empirisk, henleder disse tilfælde opmærksomheden på vigtigheden af andre faktorer, der er udeladt af vores bevidst meget enkle model.

Fjerde, skønt de er udviklet ovenfor eksplicit for tilfældet efter post embryonisk udvikling, kan modellen let modificeres i tilfælde af en embryonal udvikling. Et embryo, der udvikler sig inden i et æg, drives af energireserver lagret i æggeblomme, så den samlede mængde til rådighed energi er fastsat efter ægstørrelse. Modellen forudsiger, at når æg af samme størrelse inkuberes ved højere temperaturer, bruger en TSR-ektoterm mindre energi under inkubation og kan klækkes med ubrugt æggeblomme, mens en omvendt TSR-ektoterm bruger mere energi, bruger mere æggeblomme og kan klækkes med en mindre -udviklet scene. Faktisk ser det ud til, at nogle TSR-ektotermer kompenserer ved at producere mindre æg ved højere temperaturer, hvilket understøtter forudsigelsen om, at de bruger mindre total energi under udvikling. Mere komplicerede behandlinger kan være påkrævet for at inkorporere andre træk ved embryonal udvikling, såsom: (i) cellestørrelse falder normalt over ontogeni med multiple cykler af celledeling, når en encellet zygote udvikler sig til en multicellulær klækning og (ii) ) det relative vandindhold i fosteret kan falde, og energitætheden af akkumuleret biomasse kan stige over ontogeni.

Det er fortsat at forklare, hvorfor størstedelen af ektotermer følger TSR, mens kun et mindretal udviser omvendt TSR . Flere forfattere har foreslået adaptive forklaringer på TSR’s overvægt og mange andre undersøgelser i sammenhæng med geografisk variation i ektoterm kropsstørrelse i gradienter med miljøtemperatur, især i Drosophila. Normalt kan valg forventes at minimere tiden og den samlede energi, der forbruges under ontogeni. Tiden kan minimeres ved regulering af adfærdstemperatur ved at vælge højere temperaturer til både inkubation og efter klækning. Denne tendens til ‘varmere at være bedre’ skal oversættes til en TSR. Valg af at indarbejde en sikkerhedsmargen, så embryoner ikke løber tør for æggeblomme, bør også favorisere TSR.En omvendt TSR bør kun forventes i sjældne tilfælde, når det er fordelagtigt at udvikle sig ved koldere temperaturer, såsom at opføre sig kolde mikroklimaer adfærdsmæssigt for at undgå rovdyr eller for at forlænge udviklingen på grund af begrænsninger af miljøsæsonens sæsonevne. Teorien, der er udviklet her, skal også gælde i specielle tilfælde, såsom når temperaturafhængighed af opløselighed og diffusion af ilt i vandige medier begrænser ægstørrelse og udvikling af vandorganismer.

Fænomenet ‘Bergmans regel’ i ektotermi er i overensstemmelse med TSR. I gradienter med stigende temperatur i bredde og højde er både vandlevende og terrestriske leddyr og andre ektotermier ofte mindre i varmere omgivelser. Så dette mønster kan potentielt kun være et direkte fænotypisk svar på miljøtemperaturen. Alternativt, hvis TSR er oftest tilpasset af en af ovenstående grunde, så kan Bergmanns regelfænomen afspejle udvælgelse med henblik på nedsat udviklingstid og energiforbrug i varmere omgivelser. Anvendelse af vores model skal muliggøre forudsigelser af effekterne af global opvarmning på ektotermudvikling.

Vores model er generelt i overensstemmelse med ovenstående adaptive hypoteser, men giver yderligere indsigt. Både vækstrate og udviklingshastighed varierer omtrent eksponentielt med temperaturen, og størrelsen af temperaturafhængigheden af hver hastighed er underlagt naturlig udvælgelse. Generelt bør naturlig udvælgelse have tendens til at holde temperaturafhængigheden af disse hastigheder næsten lige så, at udviklingsprogrammet puffer størrelsen ved modenhed mod forstyrrelser på grund af forskelle i temperatur. Ligning (2.7) viser imidlertid, at Eg – Ed er meget følsom over for Ea og Ed (f.eks. Δ (Eg – Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)), og derfor er kropsmasse ved modenhed, M, ekstremt følsom over for denne temperatur afhængigheder.

En anden interessant anvendelse af teorien er på organismer, der har temperaturafhængig kønsbestemmelse, som forekommer hos mange krybdyr og padder, nogle fisk og mindst en fugl. Små temperaturforskelle under udviklingen bør potentielt ikke kun påvirke klækkes køn, men også tidspunktet for udvikling og kropsstørrelse ved ruge. Det er kendt, at varmere temperaturer under udvikling kan producere enten hanner eller hunner afhængigt af taxon: for eksempel generelt hanner i krokodiller og hunner i skildpadder. I den australske børstekalkun (Alectura lathami) resulterer højere temperaturer under inkubation af æg i forholdsmæssigt flere hunner med større kropsmasse ved udklækning, i overensstemmelse med omvendt TSR. Temperaturinducerede kønsrelaterede forskelle i udviklingstid og kropsstørrelse ved udklækning burde have potentielt vigtige konsekvenser for efterfølgende livshistorie og økologi.

Den kvantitative model, der er udviklet her, og mere komplicerede analytiske matematiske eller computersimuleringsversioner kunne udvikles til tilfælde, der ikke opfylder de forenklende antagelser, giver et teoretisk grundlag for vurdering af ektotermiske organismeres reaktioner på ændringer i miljøtemperaturregimer. Størrelsen af den nylige menneskeskabte globale opvarmning er allerede betydelig og sandsynligvis vil stige i årtier og måske århundreder. Virkningerne på ektopotermiske dyr og deres økologi vil utvivlsomt være dybtgående. Mange af disse påvirkninger kan forstås i en generel teoretisk sammenhæng, der er baseret på temperaturens grundlæggende indvirkning på stofskiftet og virkningerne af stofskifte på mange aspekter af organismenes struktur og funktion, befolknings- og økosystemøkologi og biologisk udvikling. Det vil være umuligt at gennemføre de detaljerede undersøgelser af en art ad gangen for at forudsige virkningerne af klimaændringer på overflod, udbredelse og mangfoldighed af arter. Et praktisk alternativ vil være at starte med at udvikle generel teori, som den model, der præsenteres her, som er baseret på grundlæggende biologiske principper og kan lave testbare kvantitative forudsigelser.

Fodnoter