Introdução

Mudanças no ambiente regimes de temperatura representam problemas potencialmente graves para organismos ectotérmicos. As temperaturas corporais flutuam com as temperaturas ambientais e as taxas da maioria das reações bioquímicas e processos biológicos aumentam aproximadamente exponencialmente com a temperatura. Portanto, a mudança de temperatura muda literalmente o ritmo de vida.

As taxas de crescimento e desenvolvimento ontogenético não são exceções. Animais ectotérmicos se desenvolvem mais rapidamente em temperaturas mais quentes e geralmente amadurecem em tamanhos de corpo menores – até 20% menores para um aumento de temperatura de 10 ° C. Este fenômeno tem sido chamado de “regra do tamanho da temperatura” (TSR). Como a maioria das “regras” biológicas, no entanto, há exceções, incluindo casos bem documentados de TSR reverso, onde os tamanhos do corpo maduro são maiores em temperaturas mais altas. Compilações diferentes fornecem cerca de 15 por cento (13–17%) dos casos de TSR reverso.

Aqui, desenvolvemos um modelo simples para os efeitos da temperatura no desenvolvimento ontogenético de animais ectotérmicos. O modelo estende um modelo anterior para alocação de energia e biomassa para crescimento em endotérmicos, incorporando explicitamente a dependência da temperatura da taxa de desenvolvimento e a taxa de crescimento somático. Qualquer desequilíbrio nessas duas taxas resulta em TSR ou TSR reverso, dependendo de qual processo é mais sensível à temperatura. O modelo prevê as frações de energia alocadas para manutenção e síntese de biomassa em um determinado estágio de desenvolvimento, incluindo a quantidade total de energia gasta durante o desenvolvimento. Modelamos explicitamente o caso de desenvolvimento pós-incubação, em que um animal consome comida para alimentar seu metabolismo. Posteriormente, consideramos o caso do desenvolvimento embrionário, onde o organismo alimenta seu metabolismo a partir das reservas de energia armazenadas no ovo.

O modelo

Crescimento e desenvolvimento são alimentados pelo metabolismo. É bem conhecido que, dentro da faixa normal de temperatura, a taxa metabólica aumenta aproximadamente de forma exponencial com a temperatura. Esta relação pode ser descrita pela relação de Boltzmann, , onde Ea é uma ‘energia de ativação’ que reflete a cinética do subjacente reações bioquímicas e quantifica a dependência da temperatura, k é a constante de Boltzmann e T é a temperatura absoluta (mas veja). Para processos governados pela respiração aeróbia, como crescimento e desenvolvimento da maioria dos animais ectotérmicos, Ea é tipicamente aproximadamente 0,65 eV (correspondente a um Q10 de aproximadamente 2,5 ou um aumento de 2,5 vezes na taxa de desenvolvimento para um aumento de 10 ° C na temperatura).

O efeito da temperatura no tamanho do corpo na maturidade, no entanto, depende de como a energia e os materiais são alocados durante a ontogenia. A massa corporal m (t, T) em qualquer momento, t, durante o desenvolvimento depende da magnitude de dois processos diferentes que podem ter dependência de temperatura diferente: (i) taxa de crescimento ou taxa de acúmulo de biomassa, ∂ m / ∂t, com dependência da temperatura e (ii) taxa de desenvolvimento ou taxa de diferenciação ontogenética, ∂μ ′ / ∂t, com dependência da temperatura , onde Eg e Ed são as respectivas ‘energias de ativação’ (figura 1). O estágio de desenvolvimento relativo, μ ′ ≡ t / tdev, é definido em termos do tempo até o estágio de desenvolvimento atual, t, em relação ao tempo total de desenvolvimento, tdev. Da mesma forma, a massa corporal relativa, μ ≡ m / M, é o tamanho do corpo em qualquer momento, t, em relação ao tamanho do corpo adulto. Como ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev, o tempo total de desenvolvimento . O estágio de desenvolvimento relativo é uma maneira simples de padronizar a trajetória ontogenética geral em uma escala de 0-1, então µ ′ = 0,1 significa 10 por cento do tempo até a idade adulta. A massa adulta, , é proporcional a . Também pode ser calculado como . A menos que esses dois processos, crescimento e desenvolvimento, tenham exatamente a mesma dependência da temperatura (por exemplo, ≡ Ed), o tamanho na maturidade varia com a temperatura (figura 1).

O animal consome comida para alimentar o crescimento e o desenvolvimento, desde a cria até o adulto. Usamos um modelo de crescimento ontogenético estendido para capturar a alocação de energia durante o crescimento. A taxa de assimilação de alimentos, A, é a soma das taxas de consumo de energia para manutenção e crescimento. Portanto,

e

onde Bmaint é a taxa de energia gasta na manutenção, Bsyn é a taxa de energia usada para sintetizar a nova biomassa, B é a taxa metabólica total, S é a taxa de alocação de energia para armazenamento em nova biomassa e Bsyn + S é a taxa de energia gasta no crescimento. Assumindo que o conteúdo de energia por unidade de biomassa, Ec, permanece constante ao longo da ontogenia e é independente da temperatura, essas equações refletem a energia e o balanço de massa a qualquer momento, t. A forma integrada ao longo de todo o período de desenvolvimento é

onde Qtot é a quantidade total de energia gasta, Qmaint é a energia gasta na manutenção, Qsyn é a energia gasta para sintetizar nova biomassa e Qsto é a energia armazenada na nova biomassa.

Para incorporar os efeitos do tamanho do corpo e da temperatura na equação (2.1), fazemos duas suposições:

– Ao longo da ontogenia, taxa metabólica, B, escala com massa corporal como B = B0m3 / 4, onde B0 é constante dentro e entre os indivíduos da mesma espécie em desenvolvimento na mesma temperatura, mas varia com a temperatura e as espécies. A generalidade da escala m3 / 4 da taxa metabólica tem sido questionada (mas veja). É simples substituir um expoente de escala genérico, α, ou um valor numérico diferente quando houver evidências convincentes de desvio da escala de três quartos da potência.

– As dependências de temperatura dos processos componentes podem ser caracterizadas por relações de Boltzmann conforme indicado acima e abaixo.

Reescrevendo a equação (2.2) incorporar explicitamente a dependência da massa corporal dá

Além disso, Bmaint = mBm, onde Bm = B0M − 1 / 4 é a taxa específica de massa de gasto de energia para manutenção, M é a massa corporal na maturidade, Bsyn = Em (∂m / ∂t), e Em é a quantidade de energia gasta para sintetizar uma unidade de biomassa, assumida aqui ser independente da temperatura. Dividindo os dois lados da equação (2.4) por m3 / 4, obtém-se

Agora incorporando as dependências de temperatura na figura 1 eequação (2.5) fornece

onde μ ≡ m / M é a massa corporal relativa em qualquer momento, t, que é independente da temperatura; Ea, Eg e Ed são as energias de ativação para as taxas de metabolismo geral, crescimento e desenvolvimento, respectivamente; e C1, C2 e C3, são coeficientes independentes da temperatura. Portanto, a equação (2.6) dá a relação entre as dependências da temperatura das taxas de metabolismo, crescimento e desenvolvimento

O modelo prevê as trajetórias da taxa de acumulação de biomassa e da taxa de desenvolvimento ao longo da ontogenia desde a incubação até a maturidade Reescrever a equação (2.4) normalizando em relação a M, a massa corporal na maturidade, dá uma taxa de acumulação de biomassa normalizada (ver material eletrônico suplementar, apêndice A)

onde C1 é um coeficiente independente da temperatura. Normalizando em relação ao efeito da temperatura,, na equação (2.8), prevê a taxa de acumulação de biomassa normalizada para temperatura e massa corporal na maturidade

Este modelo faz duas previsões adicionais para os orçamentos de energia dos ectotérmicos durante a ontogenia. Em primeiro lugar, a introdução dos efeitos da temperatura na equação (2.2) fornece (ver material eletrônico suplementar, apêndice B)

Isso prevê que a mesma fração da energia metabólica é alocada para manutenção e síntese em qualquer massa corporal relativa, independentemente da temperatura e do táxon. Em segundo lugar, a integração da equação (2.1) com respeito ao tempo dá a equação (2.3) e a introdução dos efeitos da temperatura dá

onde tm é o tempo para atingir algum tamanho adulto quase assintótico, madult = (1 – ɛ) M com ɛ ≪ 1 e γm = (madult / M) 1/4. Na equação (2.11), Ec, Em e γm são todos independentes da temperatura, então a quantidade total de energia consumida, Qtot, durante a ontogenia varia previsivelmente com a temperatura comoO modelo prevê que ao desenvolver em temperaturas mais altas, os ectotérmicos TSR devem consumir menos energia e os ectotérmicos TSR reverso devem consumir mais energia.

Avaliação empírica

Dados experimentais para uma variedade de taxa de ectotérmicos, como nematóides, moluscos, crustáceos, insetos e anfíbios (tabela 1) apóiam o modelo. A energia de ativação para a taxa metabólica, Ea, para cada organismo foi calculada com base na equação (2.7). A média calculada Ea é 0,62 ± 0,03 eV. Essa média e a maioria dos valores individuais estão próximos aos 0,65 eV previstos, mas alguns valores discrepantes na tabela 1 e estudos anteriores abrangem um intervalo total de 0,15 a 1,2 eV. A Equação (2.9) prevê que todos os organismos devem exibir curvas “canônicas” idênticas para taxas normalizadas de acumulação de biomassa ao longo da ontogenia. Os dados de vários organismos geralmente apóiam essa previsão. Conforme previsto, as taxas absolutas, normalizadas apenas em relação à massa, aumentam com o aumento da temperatura (figura 2a), mas quando normalizadas em relação à massa e temperatura, todas essas curvas convergem na mesma forma com um pico em μ ≈ 0,3 ( figura 2b). Portanto, a maior taxa de crescimento ou acúmulo de biomassa ocorre em cerca de 1/3 da massa adulta, independente da temperatura. Este pico ocorre na mesma fração da massa adulta em ectotérmicos e endotérmicos.

Discussão

Está bem documentado que, em ectotérmicos, as taxas de crescimento somático e de desenvolvimento ontogenético aumentam com o aumento da temperatura, de modo que o tempo de maturação é menor em temperaturas mais altas. Se o tamanho do corpo na maturidade é menor ou maior, entretanto, depende da diferença na dependência da temperatura entre essas duas taxas: o TSR ocorre quando a taxa de desenvolvimento é mais sensível à temperatura, o TSR reverso quando a taxa de acumulação de biomassa é mais sensível.

O TSR e o TSR reverso são consequências necessárias das diferenças na dependência da temperatura da taxa de crescimento somático e da taxa de desenvolvimento. O crescimento é a trajetória de aumento da massa somática devido à absorção, transformação e alocação de materiais, portanto, deve obedecer ao balanço de massa. O desenvolvimento é a trajetória de diferenciação do ovo fertilizado ou algum estágio posterior até o adulto, regulado por interações gene-por-ambiente e sinais fisiológicos e bioquímicos. O crescimento e o desenvolvimento geralmente ocorrem juntos durante a ontogenia, mas não ocorrem necessariamente nas mesmas taxas. Por exemplo, em artrópodes, o ritmo de desenvolvimento pós-embrionário é marcado pela muda através de uma série de instares, e em insetos holometábolos, o estágio final, a pupa, sofre diferenciação (desenvolvimento), mas nenhum crescimento (uma vez que a pupa se metaboliza, mas não feed, a massa realmente diminui).

Muitos pesquisadores estudaram a dependência da temperatura desses dois processos. Agora está bem documentado que as diferenças no tamanho na maturidade após o desenvolvimento em diferentes temperaturas podem ser devido a diferenças no tamanho da célula, número de células ou alguma combinação destes. Por exemplo, Caenorhabditis elegans, outros nematóides, rotíferos e alguns artrópodes têm um determinado número fixo de células na maturidade, de modo que a variação no tamanho do corpo adulto se deve inteiramente à variação no tamanho das células. Em Drosophila, no entanto, as diferenças no tamanho do corpo adulto após o desenvolvimento em diferentes temperaturas podem ser devido principalmente a diferenças no tamanho ou número de células.

O estudo atual parece oferecer quatro avanços importantes em relação aos teóricos e empíricos anteriores tratamentos do TSR. Primeiro, apresentamos um modelo analítico que é muito simples e geral.Ele incorpora um número mínimo de suposições, parâmetros e funções necessárias para caracterizar o efeito primário da temperatura nos dois processos críticos: taxa de acumulação de biomassa e taxa de desenvolvimento. Todos eles podem ser potencialmente medidos para avaliar empiricamente o modelo, suas suposições e suas previsões. As previsões do modelo fornecem uma linha de base quantitativa para comparar os dados de diferentes tipos de animais que se desenvolvem sob diferentes condições fisiológicas e ambientais. As suposições podem ser relaxadas para gerar modelos mais complicados para animais onde eles podem não se aplicar. Esse nível de simplicidade e generalidade contrasta com os estudos que usam um modelo Sharpe-Schoolfield, que incorpora vários parâmetros da cinética enzimática que podem ser apenas indiretamente relevantes e são difíceis de medir diretamente, e com estudos sobre outros aspectos do desenvolvimento, como hormonal regulamento.

Em segundo lugar, nosso modelo acomoda facilmente casos em que as diferenças no tamanho do corpo adulto após o desenvolvimento em temperaturas diferentes são devidas a qualquer combinação de variação no tamanho ou número de células. Em organismos com um número fixo de células na maturidade, como C. elegans, a variação no tamanho do corpo adulto depende da quantidade de crescimento somático e, portanto, do aumento no tamanho da célula. Este caso pode ser analisado quantitativamente, modificando-se o modelo para definir o estágio de desenvolvimento relativo pelo número relativo de células em vez do tempo relativo.

Terceiro, nosso modelo não apenas explica como a temperatura dá origem tanto ao TSR quanto TSR reverso, também prevê o efeito da temperatura de desenvolvimento em três outros aspectos importantes do desenvolvimento. O primeiro é a trajetória da taxa de acumulação de biomassa ao longo da ontogenia (equações (2.8) e (2.9); figura 2). O modelo prevê que, após normalizar para a massa corporal na maturidade, todos os ectotérmicos devem exibir trajetórias quantitativamente semelhantes de crescimento ontogenético, com a temperatura afetando apenas a taxa de crescimento absoluta. A segunda previsão é que a proporção de energia alocada para manutenção em oposição à biossíntese em um determinado tamanho relativo é independente da temperatura (equação 2.10). Portanto, a eficiência líquida de crescimento em qualquer massa relativa dada, μ, é independente da temperatura, embora diminua com a ontogenia (ver material eletrônico suplementar, apêndice E). A terceira nova previsão é como a temperatura afeta a quantidade total de energia usada em cada estágio de desenvolvimento (equação 2.11). Não conhecemos nenhum outro modelo que prediga essas importantes características unificadoras da ontogenia. Eles são relevantes para a compreensão dos efeitos da temperatura ambiente na história de vida, ecologia e evolução dos ectotérmicos. E, novamente, quando desvios das previsões do modelo são observados empiricamente, esses casos chamam a atenção para a importância de outros fatores deixados de fora de nosso modelo deliberadamente muito simples.

Quarto, embora desenvolvido acima explicitamente para o caso de desenvolvimento embrionário, o modelo pode ser facilmente modificado para o caso de um desenvolvimento embrionário. Um embrião que se desenvolve dentro de um ovo é alimentado pelas reservas de energia armazenadas na gema, de modo que a quantidade total de energia disponível é fixada pelo tamanho do ovo. O modelo prevê que quando ovos do mesmo tamanho são incubados em temperaturas mais altas, um ectotérmico TSR consome menos energia durante a incubação e pode eclodir com gema não utilizada, enquanto um ectotérmico TSR reverso usa mais energia, consome mais gema e pode eclodir a menos -desenvolvido estágio. Na verdade, alguns ectotérmicos TSR parecem compensar produzindo ovos menores em temperaturas mais altas, apoiando a previsão de que eles consomem menos energia total durante o desenvolvimento. Tratamentos mais complicados podem ser necessários para incorporar outras características do desenvolvimento embrionário, tais como: (i) o tamanho da célula geralmente diminui ao longo da ontogenia com o múltiplo dos ciclos de divisão celular conforme um zigoto unicelular se desenvolve em uma incubação multicelular e (ii ) o conteúdo relativo de água do embrião pode diminuir e a densidade de energia da biomassa acumulada pode aumentar com a ontogenia.

Resta ser explicado por que a maioria dos ectotérmicos segue o TSR, enquanto apenas uma minoria exibe o TSR reverso . Vários autores propuseram explicações adaptativas para a preponderância do TSR, e muitos outros estudos no contexto da variação geográfica do tamanho do corpo ectotérmico em gradientes de temperatura ambiente, especialmente em Drosophila. Normalmente, pode-se esperar que a seleção minimize o tempo e a energia total consumida durante a ontogenia. O tempo pode ser minimizado pela regulação comportamental da temperatura, selecionando temperaturas mais altas para incubação e desenvolvimento pós-incubação. Esta tendência de “mais quente ser melhor” deve se traduzir em um TSR. A seleção para incorporar uma margem de segurança para que os embriões não fiquem sem gema também deve favorecer a TSR.Um TSR reverso deve ser esperado apenas em casos raros, quando é vantajoso desenvolver em temperaturas mais frias, como selecionar comportamentalmente microclimas frios para evitar predadores ou para prolongar o desenvolvimento devido a restrições de sazonalidade ambiental. A teoria desenvolvida aqui também deve se aplicar a casos especiais, como quando a dependência da temperatura da solubilidade e difusão de oxigênio em meio aquoso limitam o tamanho do ovo e o desenvolvimento de organismos aquáticos.

O fenômeno da ‘Regra de Bergman’ em ectotérmicos é consistente com o TSR. Em gradientes latitudinais e de elevação de temperatura crescente, tanto os artrópodes aquáticos quanto terrestres e outros ectotérmicos são frequentemente menores em ambientes mais quentes. Portanto, esse padrão pode ser apenas uma resposta fenotípica direta à temperatura ambiente. o TSR é mais frequentemente adaptativo por qualquer uma das razões acima, então o fenômeno da regra de Bergmann pode refletir a seleção para diminuir o tempo de desenvolvimento e o consumo de energia em ambientes mais quentes. A aplicação de nosso modelo deve permitir previsões dos efeitos do aquecimento global no desenvolvimento de ectotérmicos.

Nosso modelo é geralmente consistente com as hipóteses adaptativas acima, mas oferece percepções adicionais. A taxa de crescimento e a taxa de desenvolvimento variam aproximadamente exponencialmente com a temperatura, e a magnitude da dependência da temperatura de cada taxa está sujeita à seleção natural. Em geral, a seleção natural deve tender a manter a dependência dessas taxas com a temperatura quase igual, de modo que o programa de desenvolvimento proteja o tamanho na maturidade contra perturbações devidas a diferenças de temperatura. No entanto, a equação (2.7) mostra que Eg – Ed é muito sensível a Ea e Ed (por exemplo, Δ (Eg – Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)) e, consequentemente, a massa corporal na maturidade, M, é extremamente sensível a essas temperaturas dependências.

Uma outra aplicação interessante da teoria é para organismos que têm determinação sexual dependente da temperatura, o que ocorre em muitos répteis e anfíbios, alguns peixes e pelo menos um pássaro. Pequenas diferenças na temperatura durante o desenvolvimento devem afetar não apenas o sexo do filhote, mas também o tempo de desenvolvimento e o tamanho do corpo na eclosão. Sabe-se que temperaturas mais altas durante o desenvolvimento podem produzir machos ou fêmeas, dependendo do táxon: por exemplo, geralmente machos em crocodilianos e fêmeas em tartarugas. No peru australiano (Alectura lathami), as temperaturas mais altas durante a incubação dos ovos resultam em proporcionalmente mais fêmeas com maior massa corporal na eclosão, consistente com TSR reverso. As diferenças relacionadas ao sexo induzidas pela temperatura no tempo de desenvolvimento e no tamanho do corpo na eclosão devem ter consequências potencialmente importantes para a história de vida e ecologia subsequentes.

O modelo quantitativo desenvolvido aqui e versões analíticas matemáticas ou de simulação computacional mais complicadas poderia ser desenvolvido para casos que não atendem às suposições simplificadoras, fornecer uma base teórica para avaliar as respostas dos organismos ectotérmicos às mudanças nos regimes de temperatura ambiental. A magnitude do aquecimento global antropogênico recente já é substancial e provavelmente aumentará por décadas e talvez séculos. Os impactos sobre os animais ectotérmicos e sua ecologia serão, sem dúvida, profundos. Muitos desses impactos podem ser compreendidos em um contexto teórico geral que se baseia no efeito fundamental da temperatura no metabolismo e nos efeitos do metabolismo em muitos aspectos da estrutura e função do organismo, população e ecologia do ecossistema e evolução biológica. Será impossível realizar estudos detalhados, em uma espécie de cada vez, para prever os efeitos das mudanças climáticas na abundância, distribuição e diversidade das espécies. Uma alternativa prática será começar desenvolvendo uma teoria geral, como o modelo apresentado aqui, que se baseia em princípios biológicos fundamentais e pode fazer previsões quantitativas testáveis.

Notas de rodapé