Wprowadzenie

Zmiany w środowisku reżimy temperaturowe stwarzają potencjalnie poważne problemy dla organizmów ektotermicznych. Temperatura ich ciała zmienia się wraz z temperaturą otoczenia, a tempo większości reakcji biochemicznych i procesów biologicznych rośnie w przybliżeniu wykładniczo wraz z temperaturą. Zatem zmiana temperatury dosłownie zmienia tempo życia.

Tempo wzrostu i rozwoju ontogenetycznego nie jest wyjątkiem. Zwierzęta ektotermiczne rozwijają się szybciej w cieplejszych temperaturach i zwykle dojrzewają przy mniejszych rozmiarach ciała – nawet o 20% mniej przy wzroście temperatury o 10 ° C. Zjawisko to nazwano „regułą wielkości temperatury” (TSR). Jednak podobnie jak większość biologicznych „reguł” istnieją wyjątki, w tym dobrze udokumentowane przypadki odwrotnego TSR, w których dojrzałe rozmiary ciała są większe w wyższych temperaturach. Różne kompilacje podają około 15% (13–17%) przypadków odwrotnego TSR.

Tutaj opracowujemy prosty model wpływu temperatury na rozwój ontogenetyczny zwierząt ektotermicznych. Model rozszerza wcześniejszy model alokacji energii i biomasy do wzrostu na endotermach poprzez wyraźne uwzględnienie zależności tempa rozwoju i tempa wzrostu somatycznego od temperatury. Każda nierównowaga w tych dwóch szybkościach skutkuje TSR lub odwrotnym TSR, w zależności od tego, który proces jest bardziej wrażliwy na temperaturę. Model przewiduje ułamki energii przeznaczonej na utrzymanie i syntezę biomasy na danym etapie rozwoju, w tym całkowitą ilość energii wydatkowanej podczas rozwoju. Modelujemy wyraźnie przypadek rozwoju powylęgowego, w którym zwierzę spożywa pożywienie, aby napędzać swój metabolizm. Później rozważymy przypadek rozwoju embrionalnego, w którym organizm zasila swój metabolizm z rezerw energii zgromadzonych w jajku.

Model

Wzrost i rozwój są napędzane przez metabolizm. Powszechnie wiadomo, że w normalnym zakresie temperatur tempo metabolizmu rośnie w przybliżeniu wykładniczo wraz z temperaturą. Zależność tę można opisać za pomocą relacji Boltzmanna, , gdzie Ea jest „energią aktywacji”, która odzwierciedla kinetykę podstawowego reakcje biochemiczne i określa ilościowo zależność od temperatury, k to stała Boltzmanna, a T to temperatura bezwzględna (ale zobacz). W przypadku procesów regulowanych oddychaniem tlenowym, takich jak wzrost i rozwój większości zwierząt ektotermicznych, Ea wynosi zazwyczaj około 0,65 eV (co odpowiada do Q10 około 2,5 lub 2,5-krotny wzrost tempa rozwoju przy wzroście temperatury o 10 ° C).

Jednak wpływ temperatury na wielkość ciała w wieku dojrzałym zależy od tego, jak energia i materiały są alokowane podczas ontogenezy. Masa ciała m (t, T) w dowolnym momencie t, podczas rozwoju zależy od wielkości dwóch różnych procesów, które mogą mieć różną zależność od temperatury: (i) tempo wzrostu lub tempo akumulacji biomasy, m / ∂t, z zależnością od temperatury oraz (ii) tempo rozwoju lub tempo różnicowania ontogenetycznego, ∂μ ′ / ∂t, z zależnością od temperatury , gdzie Eg i Ed to odpowiednie „energie aktywacji” (rysunek 1). Względny etap rozwoju, μ ′ ≡ t / tdev, definiuje się w kategoriach czasu do obecnego etapu rozwoju t, w stosunku do całkowitego czasu rozwoju tdev. Podobnie, względna masa ciała, μ ≡ m / M, jest wielkością ciała w dowolnym momencie t, w stosunku do wielkości ciała dorosłego. Ponieważ ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev, całkowity czas rozwoju . Względny etap rozwoju to prosty sposób na ujednolicenie ogólnej trajektorii ontogenetycznej w skali 0–1, tak więc μ ′ = 0,1 oznacza 10% czasu do osiągnięcia dorosłości. Masa dorosłych, , jest proporcjonalna do . Można go również obliczyć jako . O ile te dwa procesy, wzrost i rozwój, nie mają dokładnie takiej samej zależności od temperatury (np. ≡ Ed), wielkość w momencie dojrzewania będzie się zmieniać wraz z temperaturą (rysunek 1).

Zwierzę spożywa pokarm, aby napędzać wzrost i rozwój od pisklęcia do dorosłego. Używamy rozszerzonego modelu wzrostu ontogenetycznego, aby uchwycić alokację energii podczas wzrostu. Tempo przyswajania pokarmu, A, jest sumą wskaźników zużycia energii do utrzymania i wzrostu. Więc

i

gdzie Bmaint to wskaźnik energii wydatkowanej na konserwację, Bsyn to wskaźnik energii wykorzystanej do syntezy nowej biomasy, B to całkowite tempo metabolizmu, S to wskaźnik alokacji energii do magazynowania w nowej biomasie i Bsyn + S to tempo zużycia energii na wzrost. Zakładając, że zawartość energii na jednostkę biomasy, Ec, pozostaje stała w okresie ontogenezy i jest niezależna od temperatury, równania te odzwierciedlają bilans energii i masy w dowolnym momencie, t. Zintegrowana forma w całym okresie rozwoju to

, gdzie Qtot to całkowita ilość wydatkowanej energii, Qmaint to energia wydatkowana jeśli chodzi o utrzymanie, Qsyn to energia wydatkowana na syntezę nowej biomasy, a Qsto to energia zmagazynowana w nowej biomasie.

Aby uwzględnić wpływ wielkości ciała i temperatury do równania (2.1), poczynimy dwa założenia:

– Przez cały okres ontogenezy, tempo metabolizmu, B, łuski z masą ciała B = B0m3 / 4, gdzie B0 jest stałe w obrębie i wśród osobników tego samego gatunku rozwijających się w tej samej temperaturze, ale zmienia się w zależności od temperatury i gatunku. Generalność skalowania tempa metabolizmu m3 / 4 została zakwestionowana (ale zobacz). Łatwo jest zastąpić ogólny wykładnik skalowania, α lub inną wartość liczbową, gdy istnieją przekonujące dowody na odchylenie od skalowania trzech czwartych potęgi.

– Zależności temperaturowe procesów składowych można scharakteryzować za pomocą relacji Boltzmanna, jak wskazano powyżej i poniżej.

Przepisanie równania (2.2) jawne włączenie zależności od masy ciała daje

Dodatkowo Bmaint = mBm, gdzie Bm = B0M − 1 / 4 to masa wydatku energetycznego na utrzymanie, M to masa ciała w okresie dojrzałości, Bsyn = Em (∂m / ∂t), a Em to przyjęta tutaj ilość energii wydatkowanej na syntezę jednostki biomasy być niezależnym od temperatury. Dzieląc obie strony równania (2.4) przez m3 / 4, otrzymujemy

Teraz uwzględniamy zależności temperaturowe na rysunku 1 irównanie (2.5) daje

gdzie μ ≡ m / M jest względną masą ciała w dowolnym momencie, t, która jest niezależna od temperatury; Ea, Eg i Ed to energie aktywacji odpowiednio dla szybkości ogólnego metabolizmu, wzrostu i rozwoju; a C1, C2 i C3 są współczynnikami niezależnymi od temperatury. Dlatego równanie (2.6) podaje zależność między temperaturowymi zależnościami tempa metabolizmu, wzrostu i rozwoju

Model przewiduje trajektorie tempa akumulacji biomasy i tempa rozwoju ontogenezy od wylęgu do dojrzałości. Przepisanie równania (2.4) poprzez normalizację w odniesieniu do M, masy ciała w okresie dojrzałości, daje znormalizowane tempo akumulacji biomasy (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, dodatek A)

gdzie C1 jest współczynnikiem niezależnym od temperatury. Normalizując w odniesieniu do wpływu temperatury,, w równaniu (2.8), przewiduje tempo akumulacji biomasy znormalizowane zarówno względem temperatury, jak i masa ciała w okresie dojrzałości

Model ten zawiera dwie dodatkowe prognozy dotyczące budżetów energetycznych ektoterm podczas ontogenezy. Po pierwsze, wprowadzenie efektów temperatury do równania (2.2) daje (patrz elektroniczne materiały dodatkowe, dodatek B)

To przewiduje że ta sama część energii metabolicznej jest przeznaczona na utrzymanie i syntezę przy dowolnej względnej masie ciała, niezależnie od temperatury i taksonu. Po drugie, całkowanie równania (2.1) w odniesieniu do czasu daje równanie (2.3), a wprowadzenie efektów temperatury daje

gdzie tm to czas do osiągnięcia prawie asymptotycznej wielkości dorosłego, madult = (1 – ɛ) M z ɛ ≪ 1 i γm = (madult / M) 1/4. W równaniu (2.11), Ec, Em i γm są niezależne od temperatury, więc całkowita ilość zużytej energii, Qtot, podczas ontogenezy zmienia się w przewidywalny sposób wraz z temperaturą jakoModel przewiduje, że podczas rozwoju w wyższych temperaturach ektotermy TSR powinny zużywać mniej energii, a ektotermy odwrotnego TSR powinny zużywać więcej energii.

Ocena empiryczna

Dane doświadczalne dotyczące różnych taksonów ektoterm, takich jak nicienie, mięczaki, skorupiaki, owady i płazy (tabela 1) potwierdzają model. Energię aktywacji dla tempa metabolizmu Ea dla każdego organizmu obliczono na podstawie równania (2.7). Średnia obliczona wartość Ea wynosi 0,62 ± 0,03 eV. Ta średnia i większość poszczególnych wartości są bliskie przewidywanemu 0,65 eV, ale kilka wartości odstających w tabeli 1 i we wcześniejszych badaniach obejmuje całkowity zakres od 0,15 do 1,2 eV. Równanie (2.9) przewiduje, że wszystkie organizmy powinny wykazywać identyczne krzywe „kanoniczne” dla znormalizowanych wskaźników akumulacji biomasy w okresie ontogenezy. Dane dotyczące kilku organizmów ogólnie potwierdzają tę prognozę. Jak przewidywano, współczynniki bezwzględne, znormalizowane tylko w odniesieniu do masy, rosną wraz ze wzrostem temperatury (rysunek 2a), ale po znormalizowaniu zarówno w odniesieniu do masy, jak i temperatury, wszystkie te krzywe zbiegają się w ten sam kształt z pikiem przy μ ≈ 0,3 ( rysunek 2b). Zatem najwyższe tempo wzrostu lub akumulacji biomasy występuje przy około 1/3 masy dorosłego osobnika, niezależnie od temperatury. Ten szczyt występuje w tej samej części masy dorosłego człowieka w ektotermach, co w endotermach.

Dyskusja

Dobrze udokumentowano, że w ektotermach tempo wzrostu zarówno somatycznego, jak i rozwoju ontogenetycznego wzrasta wraz ze wzrostem temperatury, więc czas dojrzewania jest krótszy w wyższych temperaturach. To, czy rozmiar ciała w okresie dojrzałości jest mniejszy czy większy, zależy jednak od różnicy w zależności temperaturowej między tymi dwoma wskaźnikami: TSR występuje, gdy tempo rozwoju jest bardziej wrażliwe na temperaturę, odwrotny TSR, gdy tempo akumulacji biomasy jest bardziej wrażliwe.

TSR i odwrotny TSR są niezbędnymi konsekwencjami różnic w zależności szybkości wzrostu somatycznego i tempa rozwoju od temperatury. Wzrost jest trajektorią wzrostu masy somatycznej w wyniku pobierania, przemiany i alokacji materiałów, dlatego musi być zgodny z bilansem masowym. Rozwój to trajektoria różnicowania się od zapłodnionej komórki jajowej lub późniejszego stadium do postaci dorosłej, regulowana przez interakcje genów i środowiska oraz sygnały fizjologiczne i biochemiczne. Wzrost i rozwój zwykle występują razem podczas ontogenezy, ale niekoniecznie następują w tym samym tempie. Na przykład u stawonogów tempo rozwoju postembrionalnego jest naznaczone pierzeniem przez serię stadiów rozwojowych, a u owadów holometabolicznych końcowy etap, poczwarka, ulega różnicowaniu (rozwojowi), ale nie rozwija się (ponieważ poczwarka metabolizuje, ale nie pasza, masa faktycznie spada).

Wielu badaczy badało zależność tych dwóch procesów od temperatury. Obecnie dobrze udokumentowano, że różnice w wielkości w okresie dojrzałości po rozwinięciu się w różnych temperaturach mogą wynikać z różnic w wielkości komórek, liczbie komórek lub ich kombinacji. Na przykład Caenorhabditis elegans, inne nicienie, wrotki i niektóre stawonogi mają określoną, stałą liczbę komórek w okresie dojrzałości, więc zmienność wielkości ciała dorosłego wynika wyłącznie ze zmienności wielkości komórek. Jednak u Drosophila różnice w wielkości ciała dorosłego po rozwinięciu się w różnych temperaturach mogą wynikać głównie z różnic w wielkości lub liczbie komórek.

Wydaje się, że obecne badanie oferuje cztery ważne postępy w porównaniu z poprzednimi teoretycznymi i empirycznymi leczenie TSR. Najpierw przedstawiamy model analityczny, który jest zarówno bardzo prosty, jak i bardzo ogólny.Obejmuje minimalną liczbę założeń, parametrów i funkcji wymaganych do scharakteryzowania pierwotnego wpływu temperatury na dwa krytyczne procesy: tempo akumulacji biomasy i tempo rozwoju. Potencjalnie można je zmierzyć, aby empirycznie ocenić model, jego założenia i przewidywania. Prognozy modelowe zapewniają ilościową podstawę, z którą można porównać dane dotyczące różnych rodzajów zwierząt rozwijających się w różnych warunkach fizjologicznych i środowiskowych. Założenia można złagodzić, aby wygenerować bardziej skomplikowane modele dla zwierząt, w których mogą nie mieć zastosowania. Ten poziom prostoty i ogólności kontrastuje z badaniami wykorzystującymi model Sharpe-Schoolfielda, który obejmuje wiele parametrów kinetyki enzymów, które mogą być istotne tylko pośrednio i są trudne do bezpośredniego pomiaru, oraz badań nad innymi aspektami rozwoju, takimi jak hormonalne

Po drugie, nasz model z łatwością dostosowuje się do przypadków, w których różnice w wielkości ciała dorosłego po rozwinięciu się w różnych temperaturach wynikają z dowolnej kombinacji zmian wielkości lub liczby komórek. W organizmach ze stałą liczbą komórek w okresie dojrzałości, takich jak C. elegans, zmienność wielkości ciała dorosłego zależy od wielkości wzrostu somatycznego, a tym samym od wzrostu wielkości komórek. Ten przypadek można przeanalizować ilościowo, modyfikując model w celu zdefiniowania względnego etapu rozwoju przez względną liczbę komórek, a nie względny czas.

Po trzecie, nasz model nie tylko wyjaśnia, w jaki sposób temperatura powoduje wzrost zarówno TSR, jak i czasu. reverse-TSR, przewiduje również wpływ temperatury rozwojowej na trzy inne ważne aspekty rozwoju. Pierwszym jest trajektoria tempa akumulacji biomasy w czasie ontogenezy (równania (2.8) i (2.9); rysunek 2). Model przewiduje, że po normalizacji masy ciała w okresie dojrzałości wszystkie ektotermy powinny wykazywać ilościowo podobne trajektorie wzrostu ontogenetycznego, przy czym temperatura wpływać będzie tylko na bezwzględne tempo wzrostu. Drugie przewidywanie jest takie, że proporcja energii przeznaczonej na utrzymanie w przeciwieństwie do biosyntezy przy danej wielkości względnej jest niezależna od temperatury (równanie 2.10). Zatem wydajność wzrostu netto przy dowolnej danej masie względnej, μ, jest niezależna od temperatury, chociaż zmniejsza się wraz z ontogenezą (patrz elektroniczny materiał uzupełniający, dodatek E). Trzecia nowatorska prognoza dotyczy wpływu temperatury na całkowitą ilość energii zużywanej na każdym etapie rozwoju (równanie 2.11). Nie znamy żadnego innego modelu, który przewiduje te ważne jednoczące cechy ontogenezy. Są one istotne dla zrozumienia wpływu temperatury środowiska na historię życia, ekologię i ewolucję ektoterm. I znowu, gdy odchylenia od przewidywań modelu są obserwowane empirycznie, te przypadki zwracają uwagę na znaczenie innych czynników pominiętych w naszym celowo bardzo prostym modelu.

Po czwarte, chociaż rozwinięte powyżej wyraźnie dla przypadku rozwój embrionalny, model można łatwo zmodyfikować w przypadku rozwoju embrionalnego. Zarodek rozwijający się w jajku jest zasilany przez rezerwy energii zgromadzone w żółtku, więc całkowita ilość dostępnej energii jest określona przez rozmiar jaja. Model przewiduje, że gdy jaja tej samej wielkości są inkubowane w wyższych temperaturach, ektoterma TSR zużywa mniej energii podczas inkubacji i może wykluć się z niewykorzystanego żółtka, podczas gdy ektoterma odwróconego TSR zużywa więcej energii, zużywa więcej żółtka i może wylęgać się w mniejszym -etap zagospodarowany. W rzeczywistości niektóre ektotermy TSR wydają się kompensować, wytwarzając mniejsze jaja w wyższych temperaturach, potwierdzając prognozę, że zużywają one mniej energii podczas rozwoju. Aby uwzględnić inne cechy rozwoju embrionalnego, mogą być wymagane bardziej skomplikowane zabiegi, takie jak: (i) rozmiar komórek zwykle zmniejsza się wraz z rozwojem ontogenezy wraz z wieloma cyklami podziału komórki, gdy jednokomórkowa zygota rozwija się w wielokomórkowe pisklę oraz (ii) ) względna zawartość wody w zarodku może się zmniejszyć, a gęstość energetyczna zgromadzonej biomasy może wzrosnąć w trakcie ontogenezy.

Pozostaje wyjaśnić, dlaczego większość ektoterm podąża za TSR, podczas gdy tylko mniejszość wykazuje odwrotny TSR . Kilku autorów zaproponowało adaptacyjne wyjaśnienia przewagi TSR, a także wiele innych badań w kontekście geograficznych zmian wielkości ciała ektotermy w gradientach temperatury środowiska, zwłaszcza u Drosophila. Zwykle można oczekiwać, że selekcja zminimalizuje czas i całkowitą energię zużywaną podczas ontogenezy. Czas można zminimalizować poprzez behawioralną regulację temperatury, wybierając wyższe temperatury zarówno dla inkubacji, jak i rozwoju po wykluciu. Ta tendencja do „cieplejszego jest lepszego” powinna przełożyć się na TSR. Selekcja w celu uwzględnienia marginesu bezpieczeństwa, aby zarodkom nie zabrakło żółtka, również powinna sprzyjać TSR.Odwrotnego TSR należy spodziewać się tylko w rzadkich przypadkach, gdy korzystne jest rozwijanie się w niższych temperaturach, takich jak behawioralny dobór zimnych mikroklimatów w celu uniknięcia drapieżników lub przedłużenia rozwoju ze względu na ograniczenia sezonowości środowiskowej. Opracowana tutaj teoria powinna mieć również zastosowanie do szczególnych przypadków, takich jak zależność rozpuszczalności i dyfuzji tlenu w środowisku wodnym od temperatury ogranicza wielkość jaj i rozwój organizmów wodnych.

Zjawisko „Reguły Bergmana” w ektotermach jest zgodne z TSR. W równoleżnikowych i elewacyjnych gradientach rosnącej temperatury zarówno stawonogi wodne, jak i lądowe oraz inne ektotermy są często mniejsze w cieplejszych środowiskach. Tak więc ten wzór może być tylko bezpośrednią reakcją fenotypową na temperaturę otoczenia. Alternatywnie, jeśli TSR jest najczęściej adaptacyjny z dowolnego z powyższych powodów, wówczas zjawisko reguły Bergmanna może odzwierciedlać selekcję na krótszy czas rozwoju i zużycie energii w cieplejszych środowiskach. Zastosowanie naszego modelu powinno umożliwić przewidywanie wpływu globalnego ocieplenia na rozwój ektotermy.

Nasz model jest generalnie zgodny z powyższymi hipotezami adaptacyjnymi, ale oferuje dodatkowe spostrzeżenia. Zarówno tempo wzrostu, jak i tempo rozwoju zmieniają się w przybliżeniu wykładniczo wraz z temperaturą, a wielkość zależności od temperatury każdej szybkości podlega selekcji naturalnej. Ogólnie rzecz biorąc, dobór naturalny powinien dążyć do utrzymywania zależności temperatur tych współczynników prawie na równym poziomie, tak aby program rozwojowy buforował wielkość w okresie dojrzałości przed perturbacjami wynikającymi z różnic temperatur. Jednak równanie (2.7) pokazuje, że Eg – Ed jest bardzo wrażliwy na Ea i Ed (np. Δ (Eg – Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)), a co za tym idzie masa ciała w okresie dojrzałości, M, jest niezwykle wrażliwa na te temperatury zależności.

Innym interesującym zastosowaniem tej teorii są organizmy z determinacją płci zależną od temperatury, co występuje u wielu gadów i płazów, niektórych ryb i co najmniej jednego ptaka. Niewielkie różnice temperatur podczas rozwoju powinny potencjalnie wpłynąć nie tylko na płeć pisklęcia, ale także na czas rozwoju i wielkość ciała w chwili wyklucia. Wiadomo, że cieplejsze temperatury podczas rozwoju mogą wytwarzać samce lub samice, w zależności od taksonu: na przykład ogólnie samce krokodyli i samice żółwi. U australijskiego indyka zaroślowego (Alectura lathami) wyższe temperatury podczas inkubacji jaj skutkują proporcjonalnie większą liczbą samic o większej masie ciała przy wylęgu, co jest zgodne z odwrotnym TSR. Różnice w czasie rozwoju i wielkości ciała związane z płcią wywołane temperaturą przy wykluciu powinny mieć potencjalnie istotne konsekwencje dla późniejszej historii życia i ekologii.

Opracowany tutaj model ilościowy oraz bardziej skomplikowane analityczne wersje matematyczne lub symulacje komputerowe, które można by opracować dla przypadków, które nie spełniają założeń upraszczających, stanowić podstawę teoretyczną do oceny odpowiedzi organizmów ektotermicznych na zmiany reżimów temperatury środowiska. Skala niedawnego antropogenicznego globalnego ocieplenia jest już znaczna i prawdopodobnie będzie wzrastać przez dziesięciolecia, a może nawet stulecia. Wpływ na zwierzęta ektotermiczne i ich ekologię będzie niewątpliwie głęboki. Wiele z tych wpływów można zrozumieć w ogólnym kontekście teoretycznym opartym na podstawowym wpływie temperatury na metabolizm oraz wpływie metabolizmu na wiele aspektów struktury i funkcji organizmu, ekologii populacji i ekosystemu oraz ewolucji biologicznej. Niemożliwe będzie przeprowadzenie szczegółowych badań, na jednym gatunku naraz, w celu przewidzenia wpływu zmiany klimatu na liczebność, rozmieszczenie i różnorodność gatunków. Praktyczną alternatywą będzie rozpoczęcie od opracowania ogólnej teorii, takiej jak przedstawiony tutaj model, który jest oparty na fundamentalnych zasadach biologicznych i umożliwia testowalne prognozy ilościowe.

Przypisy