Introduzione

Cambiamenti nell’ambiente i regimi di temperatura pongono problemi potenzialmente gravi per gli organismi ectotermici. Le loro temperature corporee fluttuano con le temperature ambientali e le velocità della maggior parte delle reazioni biochimiche e dei processi biologici aumentano in modo approssimativamente esponenziale con la temperatura. Quindi il cambiamento della temperatura cambia letteralmente il ritmo della vita.

I tassi di crescita e sviluppo ontogenetico non sono eccezioni. Gli animali ectotermici si sviluppano più velocemente a temperature più calde e di solito maturano a dimensioni corporee più piccole, fino al 20% più piccole per un aumento della temperatura di 10 ° C. Questo fenomeno è stato chiamato “regola della dimensione della temperatura” (TSR). Come la maggior parte delle “regole” biologiche, tuttavia, ci sono eccezioni, inclusi casi ben documentati di TSR inversa, in cui le dimensioni del corpo maturo sono più grandi a temperature più elevate. Diverse compilazioni forniscono circa il 15% (13-17%) dei casi di TSR inversa.

Qui sviluppiamo un semplice modello per gli effetti della temperatura sullo sviluppo ontogenetico di animali ectotermici. Il modello estende un modello precedente per l’allocazione di energia e biomassa alla crescita sulle endoterme incorporando esplicitamente la dipendenza dalla temperatura del tasso di sviluppo e del tasso di crescita somatica. Qualsiasi squilibrio in queste due velocità si traduce in TSR o TSR inverso, a seconda di quale processo è più sensibile alla temperatura. Il modello prevede le frazioni di energia assegnate alla manutenzione e alla sintesi della biomassa in una data fase di sviluppo, inclusa la quantità totale di energia spesa durante lo sviluppo. Modelliamo esplicitamente il caso dello sviluppo post-schiusa, in cui un animale consuma cibo per alimentare il suo metabolismo. Successivamente, consideriamo il caso dello sviluppo embrionale, dove l’organismo alimenta il suo metabolismo dalle riserve energetiche immagazzinate nell’uovo.

Il modello

Crescita e sviluppo sono alimentati dal metabolismo. È noto che all’interno del normale intervallo di temperatura, il tasso metabolico aumenta in modo approssimativamente esponenziale con la temperatura. Questa relazione può essere descritta dalla relazione di Boltzmann, , dove Ea è un ‘”energia di attivazione” che riflette la cinetica del sottostante reazioni biochimiche e quantifica la dipendenza dalla temperatura, k è la costante di Boltzmann e T è la temperatura assoluta (, ma vedi). Per i processi governati dalla respirazione aerobica, come la crescita e lo sviluppo della maggior parte degli animali ectotermici, Ea è tipicamente di circa 0,65 eV (corrispondente a un Q10 di circa 2,5 o un aumento di 2,5 volte del tasso di sviluppo per un aumento della temperatura di 10 ° C).

L’effetto della temperatura sulle dimensioni del corpo alla maturità, tuttavia, dipende da come l’energia e i materiali vengono allocati durante l’ontogenesi. La massa corporea m (t, T) in qualsiasi momento, t, durante lo sviluppo dipende dall’entità di due diversi processi che possono avere una diversa dipendenza dalla temperatura: (i) tasso di crescita o tasso di accumulo di biomassa, ∂ m / ∂t, con dipendenza dalla temperatura e (ii) tasso di sviluppo o tasso di differenziazione ontogenetica, ∂μ ′ / ∂t, con dipendenza dalla temperatura , dove Eg e Ed sono le rispettive “energie di attivazione” (figura 1). Lo stadio di sviluppo relativo, μ ′ ≡ t / tdev, è definito in termini di tempo fino allo stadio di sviluppo corrente, t, rispetto al tempo di sviluppo totale, tdev. Allo stesso modo, la massa corporea relativa, μ ≡ m / M, è la dimensione del corpo in qualsiasi momento, t, rispetto alla dimensione del corpo adulto. Poiché ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev, il tempo totale di sviluppo . Lo stadio di sviluppo relativo è un modo semplice per standardizzare la traiettoria ontogenetica complessiva su una scala 0-1, quindi μ ′ = 0,1 significa il 10% del tempo necessario all’età adulta. La massa degli adulti, , è proporzionale a . Può anche essere calcolato come . A meno che questi due processi, crescita e sviluppo, non abbiano esattamente la stessa dipendenza dalla temperatura (Es. ≡ Ed), la dimensione alla maturità varierà con la temperatura (figura 1).

L’animale consuma cibo per alimentare la crescita e lo sviluppo dal cucciolo all’adulto. Utilizziamo un modello di crescita ontogenetico esteso per catturare l’allocazione di energia durante la crescita. Il tasso di assimilazione del cibo, A, è la somma dei tassi di consumo energetico per il mantenimento e la crescita. Quindi

e

dove Bmaint è il tasso di energia spesa per il mantenimento, Bsyn è il tasso di energia utilizzata per sintetizzare la nuova biomassa, B è il tasso metabolico totale, S è il tasso di allocazione dell’energia allo stoccaggio nella nuova biomassa e Bsyn + S è il tasso di energia spesa per la crescita. Supponendo che il contenuto energetico per unità di biomassa, Ec, rimanga costante sull’ontogenesi ed è indipendente dalla temperatura, queste equazioni riflettono l’energia e l’equilibrio di massa in qualsiasi momento, t. Il modulo integrato per l’intero periodo di sviluppo è

dove Qtot è la quantità totale di energia spesa, Qmaint è l’energia spesa sulla manutenzione, Qsyn è l’energia spesa per sintetizzare nuova biomassa e Qsto è l’energia immagazzinata in nuova biomassa.

Per incorporare gli effetti della dimensione corporea e della temperatura nell’equazione (2.1), facciamo due ipotesi:

– Durante l’ontogenesi, il tasso metabolico, B, scala con massa corporea come B = B0m3 / 4, dove B0 è costante all’interno e tra gli individui della stessa specie in via di sviluppo alla stessa temperatura, ma varia con la temperatura e la specie. La generalità della scala m3 / 4 del tasso metabolico è stata messa in discussione (ma vedi). È semplice sostituire un esponente di scala generico, α o un valore numerico diverso quando vi sono prove convincenti di deviazione dal ridimensionamento di tre quarti di potenza.

– Le dipendenze dalla temperatura dei processi componenti possono essere caratterizzate dalle relazioni di Boltzmann come indicato sopra e sotto.

Riscrittura dell’equazione (2.2) per incorporare esplicitamente la dipendenza dalla massa corporea dà

Inoltre, Bmaint = mBm, dove Bm = B0M − 1 / 4 è il tasso specifico di massa del dispendio energetico per il mantenimento, M è la massa corporea alla maturità, Bsyn = Em (∂m / ∂t) ed Em è la quantità di energia spesa per sintetizzare un’unità di biomassa, qui assunta essere indipendente dalla temperatura. Dividendo entrambi i lati dell’equazione (2.4) per m3 / 4 si ottengono

Ora incorporando le dipendenze dalla temperatura nella figura 1 eequazione (2.5) restituisce

dove μ ≡ m / M è la massa corporea relativa in qualsiasi momento, t, che è indipendente dalla temperatura; Ea, Eg e Ed sono le energie di attivazione per i tassi di metabolismo, crescita e sviluppo complessivi, rispettivamente; e C1, C2 e C3 sono coefficienti indipendenti dalla temperatura. Pertanto, l’equazione (2.6) fornisce la relazione tra le dipendenze dalla temperatura dei tassi di metabolismo, crescita e sviluppo

Il modello predice le traiettorie del tasso di accumulo della biomassa e del tasso di sviluppo sull’ontogenesi dalla schiusa alla maturità. Riscrivendo l’equazione (2.4) normalizzando rispetto a M, la massa corporea alla maturità, si ottiene un tasso di accumulo di biomassa normalizzato (vedere materiale supplementare elettronico, appendice A)

dove C1 è un coefficiente indipendente dalla temperatura. La normalizzazione rispetto all’effetto della temperatura,

, nell’equazione (2.8), predice il tasso di accumulo della biomassa normalizzato sia alla temperatura che massa corporea alla maturità

Questo modello fa due previsioni aggiuntive per i bilanci energetici degli ectotermi durante l’ontogenesi. In primo luogo, l’introduzione degli effetti della temperatura nell’equazione (2.2) fornisce (vedere materiale elettronico supplementare, appendice B)

Questo predice che la stessa frazione di energia metabolica è assegnata al mantenimento e alla sintesi in una data massa corporea relativa, indipendentemente dalla temperatura e dal taxon. In secondo luogo, l’integrazione dell’equazione (2.1) rispetto al tempo fornisce l’equazione (2.3) e l’introduzione degli effetti della temperatura dà

dove tm è il tempo per raggiungere una dimensione adulta quasi asintotica, madult = (1 – ɛ) M con ɛ ≪ 1 e γm = (madult / M) 1/4. Nell’equazione (2.11), Ec, Em e γm sono tutti indipendenti dalla temperatura, quindi la quantità totale di energia consumata, Qtot, durante l’ontogenesi varia in modo prevedibile con la temperatura comeIl modello prevede che durante lo sviluppo a temperature più elevate, gli ectotermi TSR dovrebbero consumare meno energia e gli ectotermi TSR inversa dovrebbero consumare più energia.

Valutazione empirica

I dati sperimentali per una varietà di taxa ectotermi, come nematodi, molluschi, crostacei, insetti e anfibi (tabella 1) supportano il modello. L’energia di attivazione del tasso metabolico, Ea, per ogni organismo è stata calcolata sulla base dell’equazione (2.7). L’Ea medio calcolato è 0,62 ± 0,03 eV. Questa media e la maggior parte dei singoli valori sono vicini allo 0,65 eV previsto, ma alcuni valori anomali nella tabella 1 e negli studi precedenti comprendono un intervallo totale da 0,15 a 1,2 eV. L’equazione (2.9) prevede che tutti gli organismi dovrebbero mostrare curve “canoniche” identiche per tassi normalizzati di accumulo di biomassa rispetto all’ontogenesi. I dati per diversi organismi supportano generalmente questa previsione. Come previsto, i tassi assoluti, normalizzati solo rispetto alla massa, aumentano con l’aumentare della temperatura (figura 2a), ma quando normalizzati rispetto sia alla massa che alla temperatura, queste curve convergono tutte sulla stessa forma con un picco a μ ≈ 0,3 ( figura 2b). Quindi, il più alto tasso di crescita o accumulo di biomassa si verifica a circa 1/3 della massa adulta, indipendentemente dalla temperatura. Questo picco si verifica alla stessa frazione della massa degli adulti negli ectotermi come nelle endoterme.

Discussione

È ben documentato che, negli ectotermi, i tassi sia di crescita somatica che di sviluppo ontogenetico aumentano con l’aumentare della temperatura, quindi il tempo alla maturità è più breve a temperature più elevate. Se la dimensione corporea alla maturità è più piccola o più grande, tuttavia, dipende dalla differenza nella dipendenza dalla temperatura tra questi due tassi: il TSR si verifica quando il tasso di sviluppo è più sensibile alla temperatura, il TSR inverso quando il tasso di accumulo di biomassa è più sensibile. / p>

La TSR e la TSR inversa sono conseguenze necessarie delle differenze nella dipendenza dalla temperatura del tasso di crescita somatica e del tasso di sviluppo. La crescita è la traiettoria dell’aumento della massa somatica dovuta all’assorbimento, trasformazione e allocazione dei materiali, quindi deve obbedire all’equilibrio di massa. Lo sviluppo è la traiettoria di differenziazione dall’uovo fecondato o da uno stadio successivo all’adulto, regolato da interazioni gene-ambiente e segnali fisiologici e biochimici. La crescita e lo sviluppo di solito avvengono insieme durante l’ontogenesi, ma non procedono necessariamente alla stessa velocità. Ad esempio, negli artropodi, il ritmo di sviluppo post-embrionale è segnato dalla muta attraverso una serie di stadi, e negli insetti olometaboli, lo stadio finale, la pupa, subisce differenziazione (sviluppo) ma nessuna crescita (poiché la pupa metabolizza ma non feed, la massa effettivamente diminuisce).

Molti ricercatori hanno studiato la dipendenza dalla temperatura di questi due processi. È ora ben documentato che le differenze di dimensioni alla maturità dopo lo sviluppo a diverse temperature possono essere dovute a differenze nelle dimensioni delle cellule, nel numero di cellule o in una combinazione di queste. Ad esempio, Caenorhabditis elegans, altri nematodi, rotiferi e alcuni artropodi, hanno un determinato numero fisso di cellule alla maturità, quindi la variazione della dimensione del corpo adulto è dovuta interamente alla variazione della dimensione delle cellule. Nella Drosophila, tuttavia, le differenze nelle dimensioni del corpo adulto dopo lo sviluppo a temperature diverse possono essere dovute principalmente alle differenze nelle dimensioni delle cellule o nel numero di cellule.

L’attuale studio sembra offrire quattro importanti progressi rispetto ai precedenti teorici ed empirici trattamenti della TSR. Innanzitutto, presentiamo un modello analitico che è sia molto semplice che molto generale.Incorpora un numero minimo di ipotesi, parametri e funzioni necessarie per caratterizzare l’effetto primario della temperatura sui due processi critici: velocità di accumulo della biomassa e velocità di sviluppo. Tutti questi possono essere potenzialmente misurati per valutare empiricamente il modello, le sue ipotesi e le sue previsioni. Le previsioni del modello forniscono una base quantitativa rispetto alla quale confrontare i dati per diversi tipi di animali che si sviluppano in diverse condizioni fisiologiche e ambientali. Le ipotesi possono essere allentate per generare modelli più complicati per gli animali dove potrebbero non essere applicabili. Questo livello di semplicità e generalità è in contrasto con gli studi che utilizzano un modello di Sharpe-Schoolfield, che incorpora più parametri della cinetica enzimatica che possono essere solo indirettamente rilevanti e sono difficili da misurare direttamente, e con gli studi su altri aspetti dello sviluppo, come quello ormonale. regolamento.

In secondo luogo, il nostro modello si adatta facilmente ai casi in cui le differenze nelle dimensioni del corpo di un adulto dopo lo sviluppo a temperature diverse sono dovute a qualsiasi combinazione di variazione delle dimensioni delle cellule o del numero di cellule. Negli organismi con un numero fisso di cellule alla maturità, come C. elegans, la variazione della dimensione del corpo adulto dipende dalla quantità di crescita somatica e quindi dall’aumento delle dimensioni delle cellule. Questo caso può essere analizzato quantitativamente modificando il modello per definire lo stadio di sviluppo relativo in base al numero relativo di cellule piuttosto che al tempo relativo.

In terzo luogo, il nostro modello non solo tiene conto di come la temperatura dà origine sia alla TSR che Reverse-TSR, prevede anche l’effetto della temperatura dello sviluppo su altri tre importanti aspetti dello sviluppo. La prima è la traiettoria del tasso di accumulo della biomassa sull’ontogenesi (equazioni (2.8) e (2.9); figura 2). Il modello prevede che dopo la normalizzazione per la massa corporea alla maturità, tutti gli ectotermi dovrebbero mostrare traiettorie di crescita ontogenetica quantitativamente simili, con la temperatura che influenza solo il tasso di crescita assoluto. La seconda previsione è che la proporzione di energia assegnata alla manutenzione rispetto alla biosintesi a una data dimensione relativa è indipendente dalla temperatura (equazione 2.10). Quindi l’efficienza di crescita netta a una data massa relativa, μ, è indipendente dalla temperatura, sebbene diminuisca rispetto all’ontogenesi (vedere materiale supplementare elettronico, appendice E). La terza previsione innovativa riguarda il modo in cui la temperatura influisce sulla quantità totale di energia utilizzata in ogni fase dello sviluppo (equazione 2.11). Non conosciamo nessun altro modello che predice queste importanti caratteristiche unificanti dell’ontogenesi. Sono rilevanti per comprendere gli effetti della temperatura ambientale sulla storia della vita, l’ecologia e l’evoluzione degli ectotermi. E ancora, quando le deviazioni dalle previsioni del modello vengono osservate empiricamente, questi casi richiamano l’attenzione sull’importanza di altri fattori lasciati fuori dal nostro modello deliberatamente molto semplice.

Quarto, sebbene sviluppato sopra esplicitamente per il caso di post- sviluppo embrionale, il modello può essere facilmente modificato per il caso di sviluppo embrionale. Un embrione che si sviluppa all’interno di un uovo è alimentato dalle riserve energetiche immagazzinate nel tuorlo, quindi la quantità totale di energia disponibile è fissata dalla dimensione dell’uovo. Il modello prevede che quando le uova della stessa dimensione vengono incubate a temperature più elevate, un ectotherm TSR consuma meno energia durante l’incubazione e può schiudersi con tuorlo inutilizzato, mentre un ectotherm TSR inverso utilizza più energia, consuma più tuorlo e può schiudersi a un -fase sviluppata. In realtà, alcuni ectotermi TSR sembrano compensare producendo uova più piccole a temperature più elevate, supportando la previsione che consumano meno energia totale durante lo sviluppo. Possono essere necessari trattamenti più complicati per incorporare altre caratteristiche dello sviluppo embrionale, come: (i) la dimensione delle cellule di solito diminuisce rispetto all’ontogenesi con il multiplo dei cicli di divisione cellulare quando uno zigote unicellulare si sviluppa in un cucciolo multicellulare e (ii ) il contenuto di acqua relativo dell’embrione può diminuire e la densità energetica della biomassa accumulata può aumentare rispetto all’ontogenesi.

Resta da spiegare perché la maggior parte degli ectotermi segue la TSR, mentre solo una minoranza mostra la TSR inversa . Diversi autori hanno proposto spiegazioni adattative per la preponderanza della TSR e molti altri studi nel contesto della variazione geografica della dimensione corporea dell’ectoterma nei gradienti di temperatura ambientale, specialmente nella Drosophila. Di solito ci si può aspettare che la selezione minimizzi il tempo e l’energia totale consumata durante l’ontogenesi. Il tempo può essere ridotto al minimo mediante la regolazione della temperatura comportamentale, selezionando temperature più elevate sia per l’incubazione che per lo sviluppo post-schiusa. Questa tendenza a “più caldo per essere migliore” dovrebbe tradursi in un TSR. Anche la selezione per incorporare un margine di sicurezza in modo che gli embrioni non rimangano senza tuorlo dovrebbe favorire la TSR.Un TSR inverso dovrebbe essere previsto solo in rari casi quando è vantaggioso svilupparsi a temperature più fredde, come selezionare comportamentalmente microclimi freddi per evitare predatori o prolungare lo sviluppo a causa di vincoli di stagionalità ambientale. La teoria sviluppata qui dovrebbe applicarsi anche a casi speciali, come quando la dipendenza dalla temperatura della solubilità e la diffusione dell’ossigeno nei mezzi acquosi limitano la dimensione delle uova e lo sviluppo degli organismi acquatici.

Il fenomeno della “regola di Bergman” in ectotermi è coerente con la TSR. In gradienti latitudinali ed elevativi di temperatura crescente, sia gli artropodi acquatici che quelli terrestri e altri ectotermi sono spesso più piccoli negli ambienti più caldi. Quindi questo modello potrebbe potenzialmente essere solo una risposta fenotipica diretta alla temperatura ambientale. In alternativa, se la TSR è molto spesso adattativa per uno qualsiasi dei motivi di cui sopra, quindi il fenomeno della regola di Bergmann può riflettere la selezione per il tempo di sviluppo ridotto e il consumo di energia in ambienti più caldi. L’applicazione del nostro modello dovrebbe consentire previsioni per gli effetti del riscaldamento globale sullo sviluppo di ectotherm.

Il nostro modello è generalmente coerente con le ipotesi adattive di cui sopra, ma offre approfondimenti aggiuntivi. Sia il tasso di crescita che il tasso di sviluppo variano approssimativamente in modo esponenziale con la temperatura, e l’entità della dipendenza dalla temperatura di ciascun tasso è soggetto alla selezione naturale. In generale, la selezione naturale dovrebbe tendere a mantenere la dipendenza dalla temperatura di questi tassi molto quasi uguale, in modo che il programma di sviluppo tampona le dimensioni alla maturità contro le perturbazioni dovute alle differenze di temperatura. Tuttavia, l’equazione (2.7) mostra che Eg – Ed è molto sensibile a Ea ed Ed (es. Δ (Eg – Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)), e di conseguenza la massa corporea alla maturità, M, è estremamente sensibile a queste temperature dipendenze.

Un’altra interessante applicazione della teoria è agli organismi che hanno una determinazione del sesso dipendente dalla temperatura, che si verifica in molti rettili e anfibi, alcuni pesci e almeno un uccello. Piccole differenze di temperatura durante lo sviluppo dovrebbero potenzialmente influenzare non solo il sesso del cucciolo, ma anche il tempo di sviluppo e le dimensioni del corpo alla schiusa. È noto che temperature più calde durante lo sviluppo possono produrre maschi o femmine, a seconda del taxon: ad esempio, generalmente maschi nei coccodrilli e femmine nelle tartarughe. Nel tacchino australiano (Alectura lathami), temperature più elevate durante l’incubazione delle uova si traducono in un numero proporzionalmente maggiore di femmine con una massa corporea maggiore alla schiusa, coerente con la TSR inversa. Le differenze legate al sesso indotte dalla temperatura nel tempo di sviluppo e nelle dimensioni del corpo alla schiusa dovrebbero avere conseguenze potenzialmente importanti per la storia della vita e l’ecologia successive.

Il modello quantitativo sviluppato qui e versioni matematiche analitiche o di simulazione al computer più complicate che potrebbe essere sviluppato per casi che non soddisfano le ipotesi semplificative, fornire una base teorica per valutare le risposte degli organismi ectotermici ai cambiamenti nei regimi di temperatura ambientale. L’entità del recente riscaldamento globale antropogenico è già notevole e probabilmente aumenterà per decenni e forse secoli. Gli impatti sugli animali ectotermici e sulla loro ecologia saranno senza dubbio profondi. Molti di questi impatti possono essere compresi in un contesto teorico generale che si basa sull’effetto fondamentale della temperatura sul metabolismo e sugli effetti del metabolismo su molti aspetti della struttura e della funzione dell’organismo, sull’ecologia della popolazione e dell’ecosistema e sull’evoluzione biologica. Sarà impossibile condurre studi dettagliati, su una specie alla volta, per prevedere gli effetti del cambiamento climatico sull’abbondanza, la distribuzione e la diversità delle specie. Un’alternativa pratica sarà iniziare sviluppando la teoria generale, come il modello qui presentato, che si basa su principi biologici fondamentali e può fare previsioni quantitative verificabili.

Note a piè di pagina