Introduction

Changements dans l’environnement les régimes de température posent des problèmes potentiellement graves pour les organismes ectothermiques. Leur température corporelle fluctue avec les températures ambiantes et la vitesse de la plupart des réactions biochimiques et des processus biologiques augmente de façon approximativement exponentielle avec la température. Le changement de température change donc littéralement le rythme de la vie.

Les taux de croissance et de développement ontogénétiques ne font pas exception. Les animaux ectothermiques se développent plus rapidement à des températures plus chaudes, et ils mûrissent généralement à des corps plus petits – jusqu’à 20% plus petits pour une augmentation de température de 10 ° C. Ce phénomène a été appelé «règle de taille de température» (TSR). Comme la plupart des «règles» biologiques, cependant, il existe des exceptions, y compris des cas bien documentés de la TSR inversée, où la taille du corps mature est plus grande à des températures plus élevées. Différentes compilations donnent environ 15 pour cent (13–17%) des cas de TSR inverse.

Ici, nous développons un modèle simple pour les effets de la température sur le développement ontogénétique des animaux ectothermiques. Le modèle étend un modèle antérieur d’allocation d’énergie et de biomasse à la croissance sur les endothermes en incorporant explicitement la dépendance à la température du taux de développement et du taux de croissance somatique. Tout déséquilibre de ces deux taux entraîne soit le TSR, soit le TSR inverse, selon le processus le plus sensible à la température. Le modèle prédit les fractions d’énergie allouées à la maintenance et à la synthèse de la biomasse à un stade de développement donné, y compris la quantité totale d’énergie dépensée pendant le développement. Nous modélisons explicitement le cas du développement post-éclosion, où un animal consomme de la nourriture pour alimenter son métabolisme. Plus tard, nous considérons le cas du développement embryonnaire, où l’organisme alimente son métabolisme à partir des réserves d’énergie stockées dans l’œuf.

Le modèle

Croissance et développement sont alimentés par le métabolisme. Il est bien connu que dans la plage de température normale, le taux métabolique augmente de façon approximativement exponentielle avec la température. Cette relation peut être décrite par la relation de Boltzmann, , où Ea est une ‘énergie d’activation’ qui reflète la cinétique du sous-jacent réactions biochimiques et quantifie la dépendance à la température, k est la constante de Boltzmann et T est la température absolue (, mais voir). Pour les processus régis par la respiration aérobie, tels que la croissance et le développement de la plupart des animaux ectothermiques, Ea est généralement d’environ 0,65 eV (correspondant à un Q10 d’environ 2,5 ou une augmentation de 2,5 fois du taux de développement pour une augmentation de 10 ° C de la température).

L’effet de la température sur la taille du corps à maturité dépend cependant de les matériaux sont attribués au cours de l’ontogénie. La masse corporelle m (t, T) à tout moment, t, au cours du développement dépend de l’ampleur de deux processus différents qui peuvent avoir une dépendance différente de la température: (i) taux de croissance ou taux d’accumulation de biomasse, ∂ m / ∂t, avec dépendance de la température et (ii) taux de développement ou taux de différenciation ontogénétique, ∂μ ′ / ∂t, avec dépendance de la température , où Eg et Ed sont les ‘énergies d’activation’ respectives (figure 1). Le stade de développement relatif, μ ′ ≡ t / tdev, est défini en termes de temps jusqu’au stade de développement actuel, t, par rapport au temps de développement total, tdev. De même, la masse corporelle relative, μ ≡ m / M, est la taille corporelle à tout moment, t, par rapport à la taille corporelle adulte. Puisque ∂μ ′ / ∂t = 1 / tdev, le temps total de développement . Le stade de développement relatif est un moyen simple de normaliser la trajectoire ontogénétique globale sur une échelle de 0 à 1, donc μ ′ = 0,1 signifie 10% du temps jusqu’à l’âge adulte. La masse des adultes, , est proportionnelle à . Il peut également être calculé comme suit: . À moins que ces deux processus, la croissance et le développement, aient exactement la même dépendance à la température (Par exemple ≡ Ed), la taille à maturité variera avec la température (figure 1).

L’animal consomme de la nourriture pour alimenter sa croissance et son développement de la naissance à l’adulte. Nous utilisons un modèle de croissance ontogénétique étendu pour capturer l’allocation d’énergie pendant la croissance. Le taux d’assimilation des aliments, A, est la somme des taux de consommation d’énergie pour l’entretien et la croissance. Donc

et

où Bmaint est le taux d’énergie dépensée pour l’entretien, Bsyn est le taux d’énergie utilisé pour synthétiser la nouvelle biomasse, B est le taux métabolique total, S est le taux d’allocation d’énergie au stockage dans la nouvelle biomasse et Bsyn + S est le taux d’énergie dépensé pour la croissance. En supposant que le contenu énergétique par unité de biomasse, Ec, reste constant sur l’ontogénie et est indépendant de la température, ces équations reflètent l’énergie et le bilan de masse à tout moment, t. Le formulaire intégré sur toute la période de développement est

où Qtot est la quantité totale d’énergie dépensée, Qmaint est l’énergie dépensée sur la maintenance, Qsyn est l’énergie dépensée pour synthétiser la nouvelle biomasse et Qsto est l’énergie stockée dans la nouvelle biomasse.

Pour incorporer les effets de la taille corporelle et de la température dans l’équation (2.1), nous faisons deux hypothèses:

– Tout au long de l’ontogénie, le taux métabolique, B, échelles avec la masse corporelle comme B = B0m3 / 4, où B0 est constant au sein et parmi les individus de la même espèce en développement à la même température, mais varie avec la température et les espèces. La généralité de l’échelle m3 / 4 du taux métabolique a été remise en question (mais voir) Il est simple de remplacer un exposant de mise à l’échelle générique, α, ou une valeur numérique différente lorsqu’il existe des preuves convaincantes d’un écart par rapport à la mise à l’échelle aux trois quarts.

– Les dépendances de température des processus composants peuvent être caractérisées par les relations de Boltzmann comme indiqué ci-dessus et ci-dessous.

Réécriture de l’équation (2.2) incorporer explicitement la dépendance de la masse corporelle donne

De plus, Bmaint = mBm, où Bm = B0M − 1 / 4 est le taux massique de dépense énergétique pour l’entretien, M est la masse corporelle à maturité, Bsyn = Em (∂m / ∂t), et Em est la quantité d’énergie dépensée pour synthétiser une unité de biomasse, supposée ici être indépendant de la température. La division des deux côtés de l’équation (2.4) par m3 / 4 donne

En incorporant maintenant les dépendances de température dans la figure 1 etl’équation (2.5) donne

où μ ≡ m / M est la masse corporelle relative à tout instant, t, qui est indépendante de la température; Ea, Eg et Ed sont les énergies d’activation pour les taux de métabolisme global, de croissance et de développement, respectivement; et C1, C2 et C3 sont des coefficients indépendants de la température. Par conséquent, l’équation (2.6) donne la relation entre les dépendances de température des taux de métabolisme, de croissance et de développement

Le modèle prédit les trajectoires du taux d’accumulation de la biomasse et du taux de développement sur l’ontogénie, de l’éclosion à la maturité. La réécriture de l’équation (2.4) en normalisant par rapport à M, la masse corporelle à maturité, donne un taux d’accumulation de biomasse normalisé (voir matériel électronique supplémentaire, annexe A)

où C1 est un coefficient indépendant de la température. En normalisant l’effet de la température,, dans l’équation (2.8), prédit le taux d’accumulation de biomasse normalisé à la fois à la température et masse corporelle à maturité

Ce modèle fait deux prédictions supplémentaires pour les bilans énergétiques des ectothermes pendant l’ontogénie. Premièrement, l’introduction des effets de la température dans l’équation (2.2) donne (voir le matériel supplémentaire électronique, annexe B)

Cela prédit que la même fraction d’énergie métabolique est allouée à l’entretien et à la synthèse à n’importe quelle masse corporelle relative donnée, indépendamment de la température et du taxon. Deuxièmement, l’intégration de l’équation (2.1) par rapport au temps donne l’équation (2.3), et l’introduction d’effets de température donne

où tm est le temps pour atteindre une taille adulte quasi asymptotique, madult = (1 – ɛ) M avec ɛ ≪ 1 et γm = (madult / M) 1/4. Dans l’équation (2.11), Ec, Em et γm sont tous indépendants de la température, de sorte que la quantité totale d’énergie consommée, Qtot, pendant l’ontogénie varie de manière prévisible avec la température commeLe modèle prédit que lorsqu’ils se développent à des températures plus élevées, les ectothermes TSR devraient consommer moins d’énergie et les ectothermes TSR inversés devraient consommer plus d’énergie.

Évaluation empirique

Les données expérimentales pour une variété de taxons ectothermes, tels que les nématodes, les mollusques, les crustacés, les insectes et les amphibiens (tableau 1) soutiennent le modèle. L’énergie d’activation du taux métabolique, Ea, pour chaque organisme a été calculée sur la base de l’équation (2.7). La moyenne calculée Ea est de 0,62 ± 0,03 eV. Cette moyenne et la plupart des valeurs individuelles sont proches des 0,65 eV prévus, mais quelques valeurs aberrantes du tableau 1 et des études antérieures englobent une plage totale de 0,15 à 1,2 eV. L’équation (2.9) prédit que tous les organismes devraient présenter des courbes «canoniques» identiques pour des taux normalisés d’accumulation de biomasse au cours de l’ontogénie. Les données de plusieurs organismes appuient généralement cette prédiction. Comme prévu, les taux absolus, normalisés uniquement par rapport à la masse, augmentent avec l’augmentation de la température (figure 2a), mais normalisés par rapport à la fois à la masse et à la température, ces courbes convergent toutes sur la même forme avec un pic à μ ≈ 0,3 ( figure 2b). Ainsi, le taux de croissance ou d’accumulation de biomasse le plus élevé se produit à environ 1/3 de la masse adulte, indépendamment de la température. Ce pic se produit à la même fraction de masse adulte dans les ectothermes que dans les endothermes.

Discussion

Il est bien documenté que, dans les ectothermes, les taux de croissance somatique et de développement ontogénétique augmentent avec l’augmentation de la température, de sorte que le temps de maturité est plus court à des températures plus élevées. Le fait que la taille corporelle à maturité soit plus petite ou plus grande dépend cependant de la différence de dépendance à la température entre ces deux taux: le TSR se produit lorsque le taux de développement est plus sensible à la température, le TSR inverse lorsque le taux d’accumulation de la biomasse est plus sensible.

Le TSR et le TSR inverse sont des conséquences nécessaires des différences de dépendance à la température du taux de croissance somatique et du taux de développement. La croissance est la trajectoire d’augmentation de la masse somatique due à l’absorption, à la transformation et à l’allocation des matériaux, elle doit donc obéir au bilan de masse. Le développement est la trajectoire de différenciation de l’œuf fécondé ou d’un stade ultérieur à l’adulte, régulée par des interactions gène-par-environnement et des signaux physiologiques et biochimiques. La croissance et le développement se produisent généralement ensemble au cours de l’ontogénie, mais ne se déroulent pas nécessairement au même rythme. Par exemple, chez les arthropodes, le rythme du développement post-embryonnaire est marqué par la mue à travers une série d’étapes, et chez les insectes holométaboliques, le stade final, la chrysalide, subit une différenciation (développement) mais pas de croissance (puisque la chrysalide métabolise mais ne alimentation, la masse diminue en fait).

De nombreux chercheurs ont étudié la dépendance à la température de ces deux processus. Il est maintenant bien documenté que les différences de taille à maturité après développement à différentes températures peuvent être dues à des différences de taille de cellule, de nombre de cellules ou à une combinaison de ceux-ci. Par exemple, Caenorhabditis elegans, d’autres nématodes, rotifères et certains arthropodes, ont un nombre fixe déterminé de cellules à maturité, de sorte que la variation de la taille corporelle des adultes est entièrement due à la variation de la taille des cellules. Chez la drosophile, cependant, les différences de taille corporelle adulte après un développement à différentes températures peuvent être principalement dues à des différences de taille de cellule ou de nombre de cellules.

L’étude actuelle semble offrir quatre avancées importantes par rapport aux précédents théoriques et empiriques. traitements de la TSR. Tout d’abord, nous présentons un modèle analytique à la fois très simple et très général.Il incorpore un nombre minimum d’hypothèses, de paramètres et de fonctions nécessaires pour caractériser l’effet primaire de la température sur les deux processus critiques: taux d’accumulation de biomasse et taux de développement. Ceux-ci peuvent tous potentiellement être mesurés pour évaluer le modèle, ses hypothèses et ses prédictions de manière empirique. Les prédictions du modèle fournissent une base quantitative par rapport à laquelle comparer les données de différents types d’animaux se développant dans différentes conditions physiologiques et environnementales. Les hypothèses peuvent être assouplies pour générer des modèles plus compliqués pour les animaux où ils peuvent ne pas s’appliquer. Ce niveau de simplicité et de généralité contraste avec les études utilisant un modèle Sharpe-Schoolfield, qui incorpore de multiples paramètres de cinétique enzymatique qui peuvent n’être qu’indirectement pertinents et sont difficiles à mesurer directement, et avec les études sur d’autres aspects du développement, tels que les

Deuxièmement, notre modèle s’adapte facilement aux cas où les différences de taille corporelle adulte après développement à différentes températures sont dues à une combinaison de variation de la taille ou du nombre de cellules. Chez les organismes avec un nombre fixe de cellules à maturité, comme C. elegans, la variation de la taille corporelle des adultes dépend de la quantité de croissance somatique et donc de l’augmentation de la taille des cellules. Ce cas peut être analysé quantitativement en modifiant le modèle pour définir le stade de développement relatif par le nombre relatif de cellules plutôt que par le temps relatif.

Troisièmement, notre modèle ne tient pas seulement compte de la façon dont la température donne naissance à la fois au TSR et reverse-TSR, il prédit également l’effet de la température de développement sur trois autres aspects importants du développement. Le premier est la trajectoire du taux d’accumulation de la biomasse sur l’ontogénie (équations (2.8) et (2.9); figure 2). Le modèle prédit qu’après normalisation de la masse corporelle à maturité, tous les ectothermes devraient présenter des trajectoires quantitativement similaires de croissance ontogénétique, la température n’affectant que le taux de croissance absolu. La deuxième prédiction est que la proportion d’énergie allouée à la maintenance par opposition à la biosynthèse à une taille relative donnée est indépendante de la température (équation 2.10). Ainsi, l’efficacité de croissance nette à toute masse relative donnée, μ, est indépendante de la température, bien qu’elle diminue avec l’ontogénie (voir matériel électronique supplémentaire, annexe E). La troisième nouvelle prédiction est de savoir comment la température affecte la quantité totale d’énergie utilisée à chaque stade de développement (équation 2.11). Nous ne connaissons aucun autre modèle qui prédit ces caractéristiques unificatrices importantes de l’ontogénie. Ils sont pertinents pour comprendre les effets de la température environnementale sur le cycle biologique, l’écologie et l’évolution des ectothermes. Et encore une fois, lorsque des écarts par rapport aux prédictions du modèle sont observés empiriquement, ces cas attirent l’attention sur l’importance d’autres facteurs exclus de notre modèle délibérément très simple.

Quatrièmement, bien que développé ci-dessus explicitement pour le cas de post- développement embryonnaire, le modèle peut facilement être modifié pour le cas d’un développement embryonnaire. Un embryon qui se développe dans un œuf est alimenté par les réserves d’énergie stockées dans le jaune, de sorte que la quantité totale d’énergie disponible est fixée par la taille de l’œuf. Le modèle prédit que lorsque des œufs de même taille sont incubés à des températures plus élevées, un ectotherme TSR consomme moins d’énergie pendant l’incubation et peut éclore avec du jaune inutilisé, alors qu’un ectotherme TSR inversé utilise plus d’énergie, consomme plus de jaune et peut éclore à moins – stade développé. En fait, certains ectothermes TSR semblent compenser en produisant des œufs plus petits à des températures plus élevées, ce qui confirme la prédiction qu’ils consomment moins d’énergie totale pendant le développement. Des traitements plus compliqués peuvent être nécessaires pour incorporer d’autres caractéristiques du développement embryonnaire, telles que: (i) la taille des cellules diminue généralement au cours de l’ontogénie avec le multiple de cycles de division cellulaire lorsqu’un zygote unicellulaire se développe en un nouveau-né multicellulaire et (ii ) la teneur en eau relative de l’embryon peut diminuer et la densité énergétique de la biomasse accumulée peut augmenter au cours de l’ontogénie.

Il reste à expliquer pourquoi la majorité des ectothermes suivent le TSR, alors que seule une minorité présente le TSR inverse . Plusieurs auteurs ont proposé des explications adaptatives de la prépondérance du TSR, et de nombreuses autres études dans le contexte de la variation géographique de la taille du corps ectotherme dans les gradients de température environnementale, en particulier chez la drosophile. On peut généralement s’attendre à ce que la sélection minimise le temps et l’énergie totale consommée pendant l’ontogénie. Le temps peut être minimisé par la régulation comportementale de la température, en sélectionnant des températures plus élevées pour l’incubation et le développement post-éclosion. Cette tendance à «plus chaud pour être meilleur» devrait se traduire par un TSR. La sélection pour incorporer une marge de sécurité afin que les embryons ne soient pas à court de jaune devrait également favoriser la TSR.Une TSR inversée n’est à prévoir que dans de rares cas où il est avantageux de se développer à des températures plus froides, par exemple pour sélectionner comportementalement des microclimats froids pour éviter les prédateurs ou pour prolonger le développement en raison de contraintes de saisonnalité environnementale. La théorie développée ici devrait également s’appliquer à des cas particuliers, comme lorsque la dépendance à la température de la solubilité et la diffusion de l’oxygène dans les milieux aqueux limitent la taille des œufs et le développement des organismes aquatiques.

Le phénomène de la «règle de Bergman» dans les ectothermes est cohérent avec le TSR. Dans les gradients latitudinaux et élévateurs de température croissante, les arthropodes aquatiques et terrestres et les autres ectothermes sont souvent plus petits dans des environnements plus chauds. Ce modèle pourrait donc être simplement une réponse phénotypique directe à la température environnementale. Alternativement, si le TSR est le plus souvent adaptatif pour l’une des raisons ci-dessus, alors le phénomène de règle de Bergmann peut refléter une sélection pour une diminution du temps de développement et de la consommation d’énergie dans des environnements plus chauds. L’application de notre modèle devrait permettre de prédire les effets du réchauffement climatique sur le développement de l’ectotherme.

Notre modèle est généralement cohérent avec les hypothèses adaptatives ci-dessus, mais offre des informations supplémentaires. Le taux de croissance et le taux de développement varient approximativement de façon exponentielle avec la température, et l’ampleur de la dépendance à la température de chaque taux est soumise à la sélection naturelle. En général, la sélection naturelle devrait avoir tendance à maintenir la dépendance à la température de ces taux à peu près égale, de sorte que le programme de développement protège la taille à maturité contre les perturbations dues aux différences de température. Cependant, l’équation (2.7) montre que Eg – Ed est très sensible à Ea et Ed (eg Δ (Eg – Ed) = 4 (ΔEa −ΔEd)), et par conséquent la masse corporelle à maturité, M, est extrêmement sensible à ces températures dépendances.

Une autre application intéressante de la théorie concerne les organismes dont la détermination du sexe dépend de la température, qui se produit chez de nombreux reptiles et amphibiens, certains poissons et au moins un oiseau. De petites différences de température au cours du développement devraient potentiellement affecter non seulement le sexe du nouveau-né, mais aussi le moment du développement et la taille du corps à l’éclosion. On sait que des températures plus chaudes pendant le développement peuvent produire des mâles ou des femelles, selon le taxon: par exemple, généralement des mâles chez les crocodiliens et des femelles chez les tortues. Chez la dinde des broussailles australienne (Alectura lathami), des températures plus élevées pendant l’incubation des œufs entraînent proportionnellement plus de femelles avec une masse corporelle plus importante à l’éclosion, ce qui correspond à une TSR inversée. Les différences liées à la température liées au sexe dans le temps de développement et la taille du corps à l’éclosion devraient avoir des conséquences potentiellement importantes pour le cycle biologique et l’écologie ultérieurs.

Le modèle quantitatif développé ici, et des versions plus complexes de simulation mathématique analytique ou informatique qui pourraient être développées pour les cas qui ne répondent pas aux hypothèses simplificatrices, fournir une base théorique pour évaluer les réponses des organismes ectothermiques aux changements des régimes de température de l’environnement. L’ampleur du réchauffement climatique anthropique récent est déjà substantielle et va probablement augmenter pendant des décennies, voire des siècles. Les impacts sur les animaux ectothermiques et leur écologie seront sans aucun doute profonds. Bon nombre de ces impacts peuvent être compris dans un contexte théorique général basé sur l’effet fondamental de la température sur le métabolisme et les effets du métabolisme sur de nombreux aspects de la structure et de la fonction des organismes, de l’écologie des populations et des écosystèmes et de l’évolution biologique. Il sera impossible de mener des études détaillées, sur une espèce à la fois, pour prédire les effets du changement climatique sur l’abondance, la distribution et la diversité des espèces. Une alternative pratique sera de commencer par développer une théorie générale, comme le modèle présenté ici, qui est basée sur des principes biologiques fondamentaux et peut faire des prédictions quantitatives testables.

Notes de bas de page