CIS’s funksjoner er å koordinere medlemmets politikk med hensyn til økonomi, utenriksforhold, forsvar, innvandringspolitikk, miljøvern og rettshåndhevelse. Dens øverste regjeringsorgan er et råd sammensatt av medlemsrepublikkenes statsoverhoder (dvs. presidenter) og av regjeringen (statsministre), som blir hjulpet av komiteer av republikkets statsråder på sentrale områder som økonomi og forsvar. CIS-medlemmene lovet å holde både sine væpnede styrker og de tidligere sovjetiske atomvåpnene stasjonert på deres territorier under en enhetlig kommando. I praksis viste dette seg imidlertid vanskelig, og det samme gjorde medlemmene i deres forsøk på å koordinere innføringen av markedstypemekanismer og privat eierskap i deres respektive økonomier.
I august 2008, etter en opptrapping av fiendtlighetene mellom Russland og Georgia over den separatistiske regionen Sør-Ossetia, kunngjorde Georgia sin intensjon om å trekke seg ut av SIS. Tilbaketrekkingen ble avsluttet i august 2009. En lignende fullmaktskrig brøt ut i det østlige Ukraina i 2014 etter Russlands ulovlige annektering av den ukrainske autonome republikken Krim. Innen 2018 hadde minst 10.000 mennesker blitt drept i sammenstøt mellom ukrainske væpnede styrker og russestøttede paramilitære enheter i Donets-bassenget. I mai samme år uttalte ukrainsk pres. Petro Poroshenko trakk offisielt Ukrainas medlemskap ut av CIS.