美術館の計画は、ウォーホルの死から約2年半後の1989年10月に発表されました。発表の時点で、推定8000万ドル相当の作品がAWFVAとディアアート財団によって新たに発表された美術館。1974年から1990年までホイットニーアメリカンアート美術館の館長を務めていたトーマスN.アームストロングIIIは、1993年に美術館の最初の館長に任命されました。開館前の博物館のスタッフは、ニューヨークにあるウォーホルの所持品の目録を作成し、ウォーホルの作品のアーカイブ担当者および専門家になりました。

1993年までに、88,000平方フィート（8,200 m2） ）産業倉庫とその大規模な改修には約1200万ドルの費用がかかり、AWFVAは5500万ドルを超えるウォーホルの作品を1,000点以上寄付し、その寄付は約3,000点に増えました。

5月13日– 1994年14日、博物館は開館の週末に約25,000人の訪問者を魅了しました。創設者のアームストロングはニンを辞任しました。開店からeヶ月。彼の辞任の時点で、博物館はAWFVAとその財政的支援者であるカーネギー研究所と「緊密な関係」を持っていましたが、ニューヨークタイムズはその摩擦がアームストロングに役割を果たしたかどうかを言う人を見つけることができませんでした。

1997年11月1日、AWFVAはウォーホルの映画とビデオのすべての著作権を博物館に寄贈しました。

2013年、ニューヨーク市のマンハッタンで、ピッツバーグのメイン博物館の別館であるローワーイーストサイドのエセックスクロッシング開発は2017年までに開館する予定でした。しかし、博物館は2015年3月に、ニューヨーク別館の開館計画を打ち切ったと発表しました。

2019年10月、ウォーホルの1975年の著書「アンディ・ウォーホルの哲学：AからBへ、そしてまた戻って」に基づいた、ルー・リードによる公に知られていない音楽のオーディオテープがアーカイブで発見されたと報告されました。ピッツバーグの美術館で。