Las funciones del CIS son coordinar las políticas de sus miembros con respecto a sus economías, relaciones exteriores, defensa, políticas de inmigración, protección ambiental y aplicación de la ley. Su principal organismo gubernamental es un consejo compuesto por los jefes de estado de las repúblicas miembros (es decir, presidentes) y de gobierno (primeros ministros), que son asistidos por comités de ministros del gabinete de la república en áreas clave como economía y defensa. Los miembros de la CEI se comprometieron a mantener tanto sus fuerzas armadas como las antiguas armas nucleares soviéticas estacionadas en sus territorios bajo un solo mando unificado. En la práctica, esto resultó difícil, sin embargo, al igual que los esfuerzos de los miembros para coordinar la introducción de mecanismos de tipo mercado y propiedad privada en sus respectivas economías.
En agosto de 2008, tras una escalada de hostilidades entre Rusia y Georgia por la región separatista de Osetia del Sur, Georgia anunció su intención de retirarse del CIS. La retirada finalizó en agosto de 2009. Una guerra indirecta similar estalló en el este de Ucrania en 2014 después de la anexión ilegal por parte de Rusia de la república autónoma ucraniana de Crimea. Para 2018, al menos 10.000 personas habían muerto en enfrentamientos entre las fuerzas armadas ucranianas y las unidades paramilitares respaldadas por Rusia en la cuenca del Donets. En mayo de ese año, el presidente de Ucrania. Petro Poroshenko retiró oficialmente la membresía de Ucrania de la CEI.